Escuela Agrícola Panamericana, Zamorano Departamento de Agroindustria Alimentaria Ingeniería en Agroindustria Alimentaria Proyecto Especial de Graduación Evaluación de la calidad microbiológica del agua y canales durante la cosecha de pollos en el Centro de Investigación y Enseñanza Avícola de Zamorano (CIEAZ) Estudiante Laura Artemis Ajata Durán Asesores Mayra Márquez González, Ph.D. Yordan Martínez Aguilar, D.Sc. Honduras, julio 2021 2 Autoridades TANYA MÜLLER GARCÍA Rectora ANA M. MAIER ACOSTA Vicepresidenta y Decana Académica ADELA M. ACOSTA MARCHETTI Directora Departamento de Agroindustria Alimentaria HUGO ZAVALA MEMBREÑO Secretario General 3 Contenido Índice de Cuadros ................................................................................................................................... 4 Índice de Figura ....................................................................................................................................... 5 Índice de Anexos ..................................................................................................................................... 6 Resumen ................................................................................................................................................. 7 Abstract ................................................................................................................................................... 8 Introducción ............................................................................................................................................ 9 Materiales y Métodos ........................................................................................................................... 13 Resultados y Discusión .......................................................................................................................... 17 Conclusiones ......................................................................................................................................... 28 Recomendaciones ................................................................................................................................. 29 Referencias ........................................................................................................................................... 30 Anexos ................................................................................................................................................... 33 4 Índice de Cuadros Cuadro 1 Conteo Bacterias mesófilas aerobias y Enterobacterias (Log UFC/mL) en muestras de agua proceso al inicio y final de tres diferentes etapas del proceso .................................................... 18 Cuadro 2 Conteo de coliformes y Escherichia coli (Log UFC/100mL) en muestras de agua al inicio y final de tres diferentes etapas del proceso. ................................................................................. 18 Cuadro 3 Temperatura (°C) del agua y ATP (URL) en los distintos sitios de muestreo al inicio y final del proceso ......................................................................................................................................... 20 Cuadro 4 Conteo de Bacterias mesófilas aerobias, Enterobacterias, Coliformes, Escherichia coli (Log UFC/mL) y Salmonella en muestras de enjuagues de canales, total de los tres muestreos ........ 22 Cuadro 5 Conteo de Bacterias mesófilas aerobias, Enterobacterias, Coliformes, Escherichia coli (Log UFC/mL) y Salmonella en muestras de cada lote de enjuagues de canales al final del proceso . 22 Cuadro 6 Cumplimiento de presencia de Salmonella en canales de pollo según el RTCA ................... 25 Cuadro 7 Cumplimiento de presencia de E. coli en canales de pollo según el RTCA. .......................... 25 5 Índice de Figura Figura 1 Diagrama de flujo, proceso de cosecha de pollos CIEAZ ........................................................ 14 6 Índice de Anexos Anexo A Método de titulación ácido-base .......................................................................................... 33 Anexo B Material de capacitación videos (link) ................................................................................... 35 Anexo C Material de capacitación infografías ..................................................................................... 36 Anexo D Análisis SAS agua del proceso ................................................................................................ 37 Anexo E Análisis SAS enjuagues de pollo ............................................................................................. 48 7 Resumen La identificación de grupos indicadores (bacterias mesófilas aerobias (BMA), enterobacterias, coliformes y Escherichia coli) en diferentes etapas del proceso se relaciona con deficiencias en la higiene del proceso y la posible presencia de patógenos en los alimentos. A manera de evaluar el cumplimiento del plan HACCP elaborado para el Centro de Investigación y enseñanza Avícola CIEAZ y el Reglamento Técnico Centroamericano Criterios Microbiológicos para la Inocuidad de los Alimentos (RTCA) para Salmonella y E. coli en canales, se comparó la presencia inicial y final de los grupos indicadores y patógenos en el agua del proceso en tres diferentes etapas y las canales al finalizar el proceso. Hubo diferencias significativas en los conteos de todos los microorganismos en la estación de enjuague con agua entre inicio y final del proceso (P < 0.05). Los conteos más bajos de microorganismos se produjeron en la estación del enjuague de canales con ácido acético y los conteos más altos fueron en el agua de enjuague final. Si bien la temperatura entre las dos etapas disminuyó de 24 a 21 °C no fue lo suficiente para tener un control adecuado de microorganismos en el agua del enjuague, además de una alta carga orgánica 761 URL. En cuanto a las canales solo se presentaron conteos altos en BMA 3.1 Log UFC/mL lo cual, está relacionado con las condiciones higiénicas del proceso. Se evidenció ausencia de Salmonella y conteos de E. coli en canales por debajo del límite permitido, cumpliendo así con los criterios microbiológicos del RTCA. Esta metodología ayudó a identificar las etapas que requieren mayor atención por parte de los colaboradores para mejorar la inocuidad, así como la selección de tópicos para el material didáctico a otorgarles. Palabras clave: Aves de corral, condiciones higiénicas, inocuidad, microorganismos indicadores. 8 Abstract The identification of indicator microorganisms (aerobic plate count (APC), enterobacteria, coliforms and Escherichia coli) in different stages of the process is related to deficiencies in the hygiene of the process and the possible presence of pathogens in food. As an evaluation of compliance with the HACCP plan prepared for the Poultry Research and Teaching Center (CIEAZ) and the Central American Technical Regulation Microbiological Criterion for Food Safety (RTCA) for Salmonella and E. coli in carcasses, the initial and final counts of the indicator groups in the process water in three different stages, and the carcasses at the end of the process were evaluated. There were significant differences in the counts of all microorganisms in the water rinse station between the beginning and the end of the process (P < 0.05). The lowest microorganisms counts resulted in the acetic acid carcases rinse station and the highest counts occurred at the final rinse water. Although the temperature between the two stages decreased from 24 to 21 °C, it is not enough to have an adequate control of microorganisms in the rinse water in addition to a high organic load 761 URL. Regarding the counts on chicken carcases APC were 3.1 Log CFU/mL, which is related to the hygienic conditions of the process. Absence of Salmonella and E. coli counts in carcasses below the allowed limit were evidenced, thus, complying with the RTCA. This methodology helped to identify the stages that require greater attention from employees to improve safety, as well as the selection of topics for the didactic material to be given. Keywords: Hygienic conditions, indicator microorganisms, poultry, safety. 9 Introducción Históricamente, los precios más bajos de los productos avícolas han contribuido a convertir a la carne de aves en la preferida, sobre todo para los consumidores de países en desarrollo. Se estima que esta preferencia se mantendrá, pues la carne de aves de corral constituirá la mayor parte del consumo per cápita adicional en todo el mundo (OCDE y FAO 2019). La industria avícola se ha convertido en un importante elemento que contribuye a la seguridad alimentaria en el mundo. Su corto ciclo de producción permite que los productores respondan con rapidez a las señales del mercado y también que se realicen mejoras rápidas en materia de genética, sanidad animal y prácticas de alimentación. El crecimiento en la producción de carne de pollo se debe también a la modificación de los hábitos de consumo, que se ve ahora inclinada hacia la elección de alimentos saludables y dentro de este grupo hacia la carne blanca como una gran fuente de proteínas (Marangoni et al. 2015). Sin embargo, esta industria puede llegar a ser una fuente de enfermedades, y por lo tanto representar un riesgo para la salud humana. Dentro de este marco, las aves de corral, así como los productos avícolas son de gran importancia para reducir las enfermedades entéricas transmitidas por los alimentos (Barbut 2015). El nivel de inocuidad y contaminación microbiológica en la carne de aves de corral está determinado por diferentes factores, como son el estado de salud de las aves vivas y el grado de colonización con patógenos zoonóticos transmitidos por las mismas previo al proceso de cosecha (Biswas D et al. 2019). De igual manera, el proceso posterior a la cosecha no es menos importante, ya que se pretende limitar la contaminación cruzada. Los microorganismos se pueden encontrar en el tubo digestivo o en el exterior del animal, como también pueden llegar a las canales por medio de los objetos o superficies con los cuales tenga contacto. Por otro lado, la falta de higiene en los operarios que realizan la manipulación en el proceso también representa una gran fuente de contaminación (USDA 2015). En la avicultura se considera que las actividades posteriores a la cosecha (en donde se puede incluir, el sacrificio, procesamiento, envasado, transporte y distribución), son fundamentales 10 para tener control de los puntos críticos y así mantener las Enfermedades Transmitidas por Alimentos (ETA) fuera de los hogares de los consumidores finales. Durante el procesamiento se debe tener en cuenta el hecho de que cada obstáculo debería reducir los niveles del organismo en cuestión y, después de superar muchos obstáculos, debería ser menos probable que el organismo esté presente, como en el producto final (Hardin 2013). Dentro de esta industria, es importante que el productor conozca sobre el sistema de gestión de inocuidad, el cual, en los últimos años ha cambiado y que ahora se rige bajo los siguientes principios: 1) La inocuidad de los alimentos es responsabilidad del productor, no de las autoridades encargadas del control; 2) Las medidas de control de inocuidad de alimentos se deben basar en los riesgos para la salud del consumidor, lo que implica un fuerte enfoque basado en la ciencia; y 3) La evolución de la efectividad de los sistemas de gestión de inocuidad se realiza por medio de estándares de desempeño (Romero 2008). Tomando en cuenta estos principios, es necesario cuantificar los riesgos de inocuidad a lo largo de la cadena de sacrificio y para esto es importante identificar cuándo, dónde y cómo se produce el foco central de contaminación microbiológica (FAO 2013). Al tratarse de producción de alimentos para el consumo humano, este proceso debe estar respaldado por normas, manuales y protocolos que guíen el proceso; identifiquen los puntos críticos de control y aseguren la aplicabilidad de las medidas propuestas para controlar la contaminación. Leyes como las del Servicio de Inocuidad e Inspección de Alimentos (Food Safety and Inspection Service por sus siglas en inglés) (USDA 2017), obligan a la industria avícola a hacer actualizaciones constantes sobre sus planes de análisis de puntos críticos de control (HACCP) y de esta manera corroborar su eficiencia, ante la presencia de microorganismos patógenos. Como parte de la aplicación del plan HACCP, encontramos actividades de verificación y validación que es necesario realizar para tener evidencias dentro del proceso de un adecuado control del peligro. La validación dependerá de la naturaleza del peligro, del producto y las medidas de control seleccionados para los alimentos a inspeccionar. El objetivo de la validación, está en tener documentación y demostrar que 11 las medidas de control aplicadas para la inocuidad de los alimentos están debidamente diseñadas para dar un nivel del peligro apropiado, dentro de las regulaciones correspondientes al producto (CCFH 2008). El Centro de Investigación y Enseñanza Avícola de Zamorano (CIEAZ) cuenta con una planta de cosecha de pollos, la cual, con el tiempo ha ido adoptando medidas de inocuidad en su proceso. Esta cuenta recientemente con un plan de Análisis de Peligros y Puntos Críticos de Control (APPCC) o HACCP por sus siglas en inglés, sin embargo, se ha visto muy limitada la aplicabilidad de las Buenas Prácticas de Manufactura (BPM) y de la apropiación de conocimientos en el tema por parte de los empleados. El siguiente estudio se basó en la validación microbiológica del agua utilizada en los distintos puntos del proceso de cosecha de aves como punto crítico de control, se tomaron en cuenta como parámetros microbiológicos la presencia de enterobacterias, coliformes totales, bacterias mesófilas aerobias y E. coli. De acuerdo con los resultados, se establecen recomendaciones a las medidas de inocuidad vigentes. Además de la elaboración de material didáctico de capacitación para los empleados que son parte del proceso, dándoles a conocer manuales, protocolos y de esta manera aseguramos de transmitir la información de manera efectiva. Las limitantes del estudio fueron la falta de seguimiento a las medidas de inocuidad fuera del tiempo en el que se realizaron los muestreos. Teniendo en cuenta que el estudio se realizó en Honduras, se utilizó el reglamento de inspecciones de carnes y productos cárnicos establecido por la Secretaría de Agricultura y Ganadería a través del Servicio Nacional de Sanidad Agropecuaria (SAG SENASA 2000). En conjunto con el Reglamento Técnico Centro Americano Criterio Microbiológicos para la Inocuidad de los Alimentos (RTCA 2018). Por lo cual, la información generada solo tiene validez en el territorio Centroamericano. Los objetivos de este estudio fueron: Evaluar la calidad microbiológica del agua durante el proceso de cosecha. 12 Evaluar las canales cosechadas en el CIEAZ para verificar el cumplimiento de lo establecido por el Reglamento Técnico Centroamericano. Generar material didáctico de conceptos básicos aplicados de la inocuidad de alimentos para complementar las capacidades y destrezas de los empleados. 13 Materiales y Métodos Ubicación del Estudio El análisis del estudio se llevó a cabo en el Laboratorio de Microbiología de Alimentos de Zamorano (LMAZ), del Departamento de Agroindustria Alimentaria. La recolección de muestras se realizó en el Centro de Investigación y Enseñanza Avícola de Zamorano (CIEAZ), que es parte del departamento de Ciencia y Producción Agropecuaria. Ambas instalaciones se encuentran ubicadas en la Escuela Agrícola Panamericana Zamorano, localizada en el km 30, carretera hacia Danlí, departamento de Francisco Morazán, Honduras. Evaluación de la Calidad Microbiológica del Agua Durante el Proceso de Cosecha Muestreo Microbiológico Se tomaron muestras de agua en tres puntos dentro de la línea de proceso de cosecha: 1) Escaldado, 2) Baño con ácido acético y 3) Enjuague final con agua (Figura 1). Las muestras fueron recolectadas en bolsas plásticas estériles, se tomó la temperatura y se realizó un hisopado para detección de ATP en agua con el equipo de 3M™ Clean-Trace™, esto con cada muestra. Se efectuó este proceso al inicio y final de la cosecha de aves. Todas las muestras fueron guardadas en una hielera hasta realizar posteriormente el análisis en el LMAZ. Análisis Microbiológico El análisis de muestras de agua se llevó a cabo por el método de enumeración de microorganismos vaciado en placa. Se usaron medios de Agar Cuenta Estándar (ACE) y Agar Bilis Rojo Violeta con Glucosa (ABRV-Glu), para identificación de baterías mesófilas aerobias (BMA) y enterobacterias (ENT). Para la identificación de Escherichia coli (EC) y coliformes totales (CT) se utilizó el método de filtración por membrana. Todas las muestras fueron incubadas a 35 °C por 24 hrs. La lectura de resultados se realizó en función de Log UFC/mL en el caso de vaciado en placa y Log UFC/100 mL para filtración por membrana. 14 Figura 1 Diagrama de flujo, proceso de cosecha de pollos CIEAZ Nota. Adaptada de Vera y Enriquez (2020) 15 Diseño Experimental Se establecieron como tratamientos los tres puntos de muestreo. Se realizaron tres repeticiones, para un total de 9 unidades experimentales. Se tomaron como variables dependientes los recuentos de BMA, ENT, CT y EC. También, como variables independientes las zonas de muestreo de agua: 1) Escaldado; 2) Baño con ácido acético; 3) Enjuague final con agua. Se realizó un diseño de muestras pareadas con un análisis de prueba t en la comparación de carga microbiana al inicio y final del proceso de cosecha basándose en una diferenciación de medias, con un nivel de significancia < 0.05. Los datos se analizaron con el programa SAS® versión 9.4 (Statistical Analysis System) (Anexo D). Evaluación de las Canales Cosechadas en el CIEAZ para Verificar el Cumplimiento de lo Establecido por el RTCA Muestreo Microbiológico Se recolectaron muestras de cinco canales de pollo al azar. La recolección fue en la estación de enjuague final con agua, al terminar la actividad de sacrificio. Para esto se siguió el método de vaciado en placa en la determinación de microorganismos (BMA, ENT, CT, EC). Todas las muestras fueron guardadas en una hielera hasta realizar el análisis en el LMAZ. Análisis Microbiológico El análisis de los enjuagues de las canales se llevó a cabo por el método de vaciado en placa. Se usaron medios de Agar Cuenta Estándar (ACE), Agar Bilis Rojo Violeta con Glucosa (ABRV-Glu) y Agar Bilis Rojo Violeta con Mug (ABRV-Mug), para identificación de baterías mesófilas aerobias (BMA), entero bacterias (ENT), Escherichia coli (EC) y coliformes totales (CT). Además, se analizó la presencia de Salmonella por medio del método 3M™ MDS. La lectura de resultados se hizo en función de Log UFC/mL. Análisis de datos Se realizaron tres repeticiones con muestras de cinco canales en cada una, con un total de 15 unidades experimentales. Se realizó un análisis descriptivo obteniendo medias y desviaciones 16 estándar de los conteos. Los datos se corrieron con el programa SAS® versión 9.4 (Statistical Analysis System) (Anexo E). Evaluación Se tomó en cuenta los criterios microbiológicos establecidos según el RTCA (2018) en los enjuagues de las canales. Este reglamento observa dos patógenos de interés en aves, Salmonella y E. coli. Conforme a los resultados de los conteos obtenidos del análisis en laboratorio se evaluó el límite permitido según reglamento y si el CIAEZ cumple las regulaciones. Generación de Material Didáctico para Empleados Con la información obtenida de los análisis microbiológicos, revisión del plan HACCP, manual de BPM y protocolos del proceso de cosecha, se generaron recomendaciones y material interactivo para compartir con los colaboradores del CIEAZ. Se espera la visualización de estos por todo el personal para que conozcan los protocolos del proceso de cosecha, además, se recalcar la importancia de las BPM y los efectos de su aplicación en la inocuidad del producto final. 17 Resultados y Discusión De acuerdo con el objetivo de evaluar la calidad microbiológica del agua durante el proceso de cosecha, en el Cuadro 1 se puede observar la distribución de bacterias mesófilas aerobias y enterobacterias al iniciar y finalizar la actividad de cosecha. En el caso de las bacterias mesófilas aerobias no presentaron diferencias significativas (P > 0.05) entre el conteo inicial y final en el agua de escaldado y agua con ácido acético. Sin embargo, sí se encontraron diferencias significativas (P < 0.05) en el agua de enjuague final entre conteos antes y después. Los conteos iniciales fueron agua de escaldado 2.72 Log UFC/mL, agua con ácido acético 0.90 Log UFC/mL y 1.92 Log UFC/mL en el enjuague final. Al finalizar el proceso los conteos fueron de 2.39 Log UFC/mL tanto en el escaldado como en el tratamiento con ácido acético. La estación de enjuague final presentó los conteos más altos de bacterias mesófilas aerobias al final del proceso siendo de 3.74 Log UFC/mL al finalizar. Por otro lado, los conteos de enterobacterias no presentaron diferencias significativas (P > 0.05) entre los conteos iniciales y finales de las estaciones de escaldado y agua con ácido acético. Si hubo diferencias significativas (P < 0.05) en la estación de enjuague final en los conteos iniciales y finales. En un principio se tuvo un comportamiento igual siendo -0.3 Log UFC/mL la media de los tres muestreos de agua a lo largo del proceso por lo que pudimos evidenciar que todos los muestreos estuvieron por debajo del límite de detección 1UFC/mL (FSIS 2012). Los conteos finales fueron, 0.13 Log UFC/mL en el escaldado, 0.23 Log UFC/mL en el tratamiento con ácido acético y 2 Log UFC/mL en el enjuague con agua fría. 18 Cuadro 1 Conteo Bacterias mesófilas aerobias y Enterobacterias (Log UFC/mL) en muestras de agua proceso al inicio y final de tres diferentes etapas del proceso. Nota. Desviación Estándar (DE), *(P < 0.05) El Cuadro 2 muestra los conteos iniciales y finales de coliformes y E. coli. Los coliformes no mostraron diferencias significativas (P > 0.05) entre los conteos antes y después a lo largo de la estación de escaldado y agua con ácido acético, sin embargo, sí hubo diferencia significativa en el agua de enjuague final (P < 0.05). El comportamiento de este microorganismo se presenta con una carga inicial en la estación de escaldado de 0.75 Log UFC/100mL, -0.1 Log UFC/100mL en tratamiento con ácido acético y 1.11 Log UFC/100mL en la estación enjuague final. También, al finalizar el proceso se observa un incremento de carga microbiana del tratamiento con ácido acético 1.86 Log UFC/100mL en comparación al conteo del agua de enjuague final con 4 Log UFC/100mL siendo este el conteo más alto de este microorganismo en relación con las tres etapas de muestreo. Con respecto al microorganismo de E. coli podemos observar en el Cuadro 2, sigue el mismo patrón de comportamiento con un conteo inicial en agua de escaldado de 0.56 Log UFC/100mL teniendo su valor más bajo en la estación de tratamiento con ácido acético -0.2 Log UFC/100mL y 0.61 Log UFC/100mL en enjuague final. Al finalizar el proceso las tres estaciones incrementaron su carga microbiana, sin embargo, se observa que el agua de escaldado y agua de enjuague final no presentaron diferencias significativas (P > 0.05) en relación con los conteos iniciales, pero la estación de agua con ácido acético si presentó diferencias significativas (P < 0.05) con un conteo inicial de -0.61 Log UFC/100mL y un conteo final de 3.84 Log UFC/100mL. Sitios de muestreo Inicial Final Probabilidades Media ± DE Bacterias mesófilas aerobias Agua escaldado 2.72 ± 0.4 2.39 ± 0.6 0.4700 Agua ácido acético 0.90 ± 0.8 2.39 ± 1.0 0.1217 Agua enjuague final 1.92 ± 0.4 3.74 ± 0.5 0.0078* Enterobacterias Agua escaldado -0.3 ± 0.0 0.13 ± 0.8 0.3739 Agua ácido acético -0.3 ± 0.0 0.23 ± 0.7 0.2463 Agua enjuague final -0.3 ± 0.0 2.00 ± 1.1 0.0196* 19 Cuadro 2 Conteo de coliformes y Escherichia coli (Log UFC/100mL) en muestras de agua al inicio y final de tres diferentes etapas del proceso. Nota. Desviación Estándar (DE), *(P < 0.05) La calidad microbiológica del agua usada en las diferentes estaciones del proceso es un reflejo de la carga microbiana de las aves vivas en corral y la eficiencia de los procesos que se llevan a cabo en la actividad de cosecha. El agua de escaldado a 62 °C puede tener conteos de bacterias mesófilas aerobias hasta de 6 Log UFC/mL y de 4 Log UFC/mL en enterobacterias (Maharjan et al. 2019). Sin embargo, la temperatura de escaldado que se maneja en el CIEAZ es de 64 - 69 °C (Cuadro 3) por lo cual la eliminación de microorganismos está directamente relacionada con la temperatura del agua. La presencia de coliformes y E. coli puede estar atribuida a algún tipo de contaminación fecal o ambiental, por lo cual el control adecuado de la temperatura es importante para evitar que este se convierta en un área de contaminación cruzada al igual que la renovación constante del agua para escaldar durante el proceso que debe ser en al menos 1L por pollo (SENASA 2011). El siguiente punto de control microbiológico es el tratamiento con ácido acético, la desinfección con ácidos orgánicos disminuye la prevalencia y la carga microbiana (Di Schiavi et al. 2015). La solución en esta estación es de 273 ppm (Vera y Enriquez 2020),lo que permite el control microbiológico de las canales. Es por esta razón que los conteos descendieron o se mantuvieron en esta etapa del proceso. Sin embargo, se esperaría que el control microbiológico se mantuviera y no contrario a esto incrementara al finalizar la actividad de cosecha. Durante el proceso en el CIEAZ no se verificó la concentración de ácido acético, la aplicación de esta práctica se recomienda Sitios de muestreo Inicial Final Probabilidades Media ± DE Coliformes Agua escaldado 0.75 ± 0.9 0.83 ± 1.1 0.9273 Agua ácido acético -0.10 ± 0.2 1.86 ± 2.0 0.1571 Agua enjuague final 1.11 ± 0.1 4.00 ± 0.9 0.0056* Escherichia coli Agua escaldado 0.56 ± 0.7 0.50 ± 0.7 0.9158 Agua ácido acético -0.2 ± 0.1 0.34 ± 0.8 0.3473 Agua enjuague final 0.61 ± 0.7 3.84 ± 0.7 0.0070* 20 ampliamente para una mejor y más eficiente estandarización del proceso, como se muestra en el Anexo A la titulación es una manera de poder verificar la acidez del agua y de esta manera el uso eficiente del ácido como método de control microbiológico. Cuadro 3 Temperatura (°C) del agua y ATP (URL) en los distintos sitios de muestreo al inicio y final del proceso. Sitios de muestreo Inicial Final Probabilidades Media ± DE Temperatura Agua escaldado 68.80 ± 1.3 64.10 ± 4.4 0.1522 Agua ácido acético 26.67 ± 2.3 24.50 ± 0.6 0.1840 Agua enjuague final 23.56 ± 2.1 21.00 ± 2.9 0.2990 ATP Agua escaldado 753 ± 53 1565 ± 78 0.008* Agua ácido acético 7 ± 1 753 ± 74 0.001* Agua enjuague final 23 ± 4 761 ± 166 0.024* Nota. Desviación Estándar (DE), *(P < 0.05) En el Cuadro 3 se reportan los valores de temperatura y de ATP al inicio y final del proceso. La temperatura al inicio sigue un esquema decreciente en el cual las canales pasan de estar en agua a 69 °C en escaldado hasta el enjuague final a 21 °C. La temperatura al final del proceso se muestra a 64 °C llegando a 24 °C en el tratamiento con ácido acético y a 21 °C en el agua de enjuague final, no existe diferencia significativa (P > 0.05) entre la temperatura de los tres puntos de muestreo al inicio y final del proceso. Como ya se mencionó, la temperatura de escaldado es un punto de control microbiológico, así como la aplicación de ácido acético. Al finalizar el proceso lo que se busca es bajar la temperatura después del sacrificio para mantener la calidad e inocuidad de la canal, es por eso que el enjuague con agua es un mecanismo al mismo tiempo de pre enfriamiento antes del almacenamiento (Stopforth et al. 2007). La temperatura del agua en los tanques de enjuague final no debería ser mayor a 18 °C en el punto más caliente del tanque. Esto para que la temperatura que adquiera la canal pueda bajar más fácilmente hasta 4.4 °C que es la temperatura de almacenamiento (SENASA 2011). Como se muestra en el Cuadro 3, tanto al iniciar como finalizar el proceso la temperatura está por encima de los 18 °C siendo de 24 y 21 °C, esto está directamente relacionado con los conteos microbiológicos. Durante el 21 enfriamiento por inmersión en agua se produce un equilibrio de la contaminación, no solo por la propagación de microorganismos de canales contaminadas a no contaminadas, sino también en mayor uniformidad de los recuentos (Smith et al. 2005). Tomando en cuenta las variantes en el manejo de temperatura del agua en el proceso de cosecha de aves, se evidencia un incumplimiento de los estándares establecidos por el SENASA en el Reglamento de inspección veterinaria de mataderos y plantas procesadoras de aves, por esta razón se recomienda al CIAEZ cumplir con la temperatura de <18 °C en el agua de enjuague final de canales. El ATP por otra parte, se muestra muy variable al inicio del proceso con valores de 753 URL en escaldado, 7 URL en el tratamiento con ácido acético y en el enjuague final 23 URL. Los valores finales fueron mayores a los del inicio, y sí se obtuvieron diferencias significativas (P < 0.05) en el agua de las tres estaciones de muestreo. El límite de aceptabilidad en agua fue de 457 URL, niveles superiores son indicativos de mala calidad y vida útil (Bautista et al. 1995). Si bien los valores iniciales fueron altos a medida que el proceso avanza estos disminuyeron llegando a 23 URL al iniciar la actividad de cosecha, sin embargo, al finalizar el proceso el agua de enjuague final tuvo un ATP de 761 URL muy superior al límite permitido. En el CIEAZ hacen uso de hielo para reducir la temperatura en el agua de enjuague final y de este modo controlar la carga microbiana del producto previo a su almacenamiento. Los niveles ATP disminuyen progresiva y marcadamente con temperaturas decrecientes por debajo de 37 °C (Negendank y Shaller 1982). Por lo cual, si queremos valores de ATP dentro del límite permitido se deben llegar a temperaturas adecuadas y realizar una recirculación de agua. Tanto el agua de la estación con ácido acético como la de enjuague final debe ser repuesta de manera continua y esta debe ser igual o mayor a 1,9 litros por cada pollo sacrificado (SENASA 2011). En el CIEZ se manejan tanques, los cuales contienen 300 litros de agua en promedio, esta no es repuesta durante la tanda de sacrificio del día que en promedio es de 65 pollos. Esto produjo una proporción de 4.6 litros de agua por pollo, la cual es mayor a lo establecido por SENASA, sin embargo, al no realizarse la rotación de agua son los residuos de las primeras canales de sacrificio las que contaminan el agua y finalmente 22 esta contaminación se refleja en los conteos microbiológicos del agua y de las canales al finalizar el proceso. Según el objetivo dos de evaluar las canales cosechadas en el CIEAZ para verificar el cumplimiento del RTCA (2018) pudimos observar el total de muestreos referentes a los tres lotes (Cuadros 4 y 5). Los conteos de bacterias mesófilas aerobias estuvieron en promedio de 3.1 Log UFC/mL y conteos individuales de 3.18 Log UFC/mL (Lote 1), 3.75 Log UFC/mL (Lote 2) y 2.37 Log UFC/mL (Lote 3). Estas bacterias son indicadoras de un adecuado manejo de las condiciones del proceso, su presencia no se relaciona con microorganismos patógenos y están relacionadas con el manejo de los alimentos y los niveles de limpieza en el área de cosecha o contacto de la canal (Tuncer y Sireli 2008). Cuadro 4 Conteo de Bacterias mesófilas aerobias, Enterobacterias, Coliformes, Escherichia coli (Log UFC/mL) y Salmonella en muestras de enjuagues de canales, total de los tres muestreos Nota. Desviación Estándar (DE), Bacterias Mesófilas Aerobias (BMA), Enterobacterias (ENT) Cuadro 5 Conteo de Bacterias mesófilas aerobias, Enterobacterias, Coliformes, Escherichia coli (Log UFC/mL) y Salmonella en muestras de cada lote de enjuagues de canales al final del proceso Nota. Desviación Estándar (DE), Bacterias Mesófilas Aerobias (BMA), Enterobacterias (ENT) En un estudio anterior de Maharjan (2019) se reportaron datos de enterobacterias de 4.45 Log UFC/mL e indica que este se relaciona con las condiciones higiénicas de la planta de Muestreo BMA ENT Coliformes E. coli Salmonella Media ± DE Canales (N=15) 3.1 ± 0.7 2.34 ± 0.5 2.18 ± 0.5 1.46 ± 0.5 Ausencia Muestreo BMA ENT Coliformes E. coli Salmonella Media ± DE Lote 1 (N=5) 3.18 ± 0.4 2.47 ± 0.4 2.61 ± 0.4 1.72 ± 0.4 Ausencia Lote 2 (N=5) 3.75 ± 0.3 2.42 ± 0.6 2.11 ± 0.4 1.58 ± 0.5 Ausencia Lote 3 (N=5) 2.37 ± 0.4 1.91 ± 0.3 1.83 ± 0.4 1.21 ± 0.3 Ausencia 23 procesamiento, en este caso se encontraron 3.1 Log UFC/mL, lo cual, también se puede atribuir a las condiciones expuestas por el autor. Al tratarse de un producto como pollo crudo, es muy importante que luego de la etapa de enfriamiento los niveles de enterobacterias sean inferiores al límite máximo permitido de <10,000 UFC/mL (Health Protection Agency 2009). Las enterobacterias podrían presentarse en las canales como parte de su micro flora natural o por contaminación durante el proceso de cosecha (Di Schiavi et al. 2015), este se considera un microorganismo indicador que abarca tanto a coliformes como E. coli se evalúa el conjunto del género completo para medir el nivel de presencia de los microorganismos. En este caso las canales cumplieron con la recomendación al presentar conteos inferiores con un promedio de 2.34 Log UFC/mL y conteos por tanda de 2.47 Log UFC/mL (Lote 1), 2.42 Log UFC/mL (Lote 2), 1.91 Log UFC/mL (Lote 3). De la misma manera, en cuanto a microrganismos coliformes se reportan niveles satisfactorios en las canales al encontrar los conteos por debajo del límite de 100 UFC/mL (FSIS 2015), con un promedio de las tres tandas de 2.18 Log UFC/mL y conteos por tanda de 2.61 Log UFC/mL (Lote uno), 2.11 Log UFC/mL (Lote dos) y 1.83 Log UFC/mL (Lote tres) (Cuadros 4 y 5). En el caso de E. coli el límite permitido es de 100 UFC/mL (RTCA 2018), en base a esto, las canales se mostraron optimas al presentar niveles de detección menores al límite con un promedio de las tres tandas de 1.46 Log UFC/mL y conteos por tanda de 1.72 Log UFC/mL (Lote uno), 1.58 Log UFC/mL (Lote dos) y 1.21 Log UFC/mL (Lote tres). La presencia de este microorganismo refleja la inadecuada higiene del área de contacto de las canales a lo largo del proceso, E. coli está relacionada con la exposición a materia fecal de los animales con la canal (Firildak et al. 2014). La presencia de microorganismos indicadores dentro de la industria alimentaria son el reflejo de la exposición del alimento a superficies contaminadas, como ser, el equipo, agua utilizada, contenido del tracto gastrointestinal de las aves y en menor medida de los operarios, todos estos factores incrementan la probabilidad de presencia de patógenos (Di Schiavi et al. 2015). La reducción 24 de la carga microbiana en las canales debería estar determinada por la intervención en los PCC (Puntos Críticos de Control) identificados a través del plan HACCP con el que cuenta el establecimiento. A este control se deben complementar prerrequisitos como son las BPM (Buenas Prácticas de Manufactura y POES (Procesos Operativos Estandarizados). Al control de bacterias indicadoras se debe sumar el control de microorganismos patógenos, estos parámetros nos ayudan a evaluar la calidad e inocuidad de los alimentos y a partir de ello realizar cambios en los procesos. La intervención adecuada e instrucción debida de las medidas a implementar o reforzar es clave para que los puntos identificados ya no se presenten como posibles espacios de contaminación. En el caso de este estudio la presencia de microrganismos indicadores en las canales se puede relacionar con el agua de enjuague final. Según lo discutido anteriormente, en el caso de bacterias mesófilas aerobias, los conteos de canales se encontraban por arriba del límite y los del agua siguieron este patrón siendo incluso superiores, por lo que se considera un punto de contaminación cruzada. Esta agua no logra un enfriamiento adecuado de la canal por lo que no se puede controlar de esta manera la carga microbiana, por otro lado, esta agua al no ser cambiada llega al final del proceso con todo el material microbiológico de la tanda y es por eso que los conteos de canales al final del proceso son elevados y superan los límites aceptables. Como podemos observar en el Cuadro 6, las canales cumplen con lo establecido por el RTCA (2018) al presentar ausencia de Salmonella en las tres tandas de canales muestreadas. Salmonella es un microorganismo patógeno muy presente en la industria avícola, la contaminación de las aves se puede dar en granja y llegar de manera silenciosa al sacrificio, ocasionando contaminación cruzada de aves con el patógeno a aves que no lo tienen. El estudio realizado por Rivera Peréz (2012), nos indica que la incidencia de Salmonella puede ser mayor en los puntos del proceso donde las canales estén en contacto directo entre ellas, estas etapas se considerarían los puntos de control para poder identificar el patógeno y controlarlo. En el caso del CIEAZ tanto la etapa de baño con ácido acético 25 como la de enjuague final son los puntos del proceso donde se puede ejercer la identificación y control del patógeno previo al almacenamiento y comercialización del producto. Cuadro 6 Cumplimiento de presencia de Salmonella en canales de pollo según el RTCA. Nota. n: Número de unidades y muestras a ser analizadas, c: Número máximo de unidades de muestra que puede contener un número de microrganismos comprendidos entre m y M para que el alimento sea aceptable, m: Criterio microbiológico por debajo del cual el alimento no representa un riesgo para la salud, M: Criterio microbiológico por encima del cual el alimento representa un riesgo para la salud. El Cuadro 7 nos muestra el cumplimiento del lote uno en cuanto a la presencia de E. coli al tener un conteo de 1.52 Log UFC/mL el cual se encuentra dentro del criterio microbiológico de m=102 UFC/g. De igual manera los lotes dos y tres con conteos de 1.34 Log UFC/mL y 0.57 Log UFC/mL respectivamente, cumplen con lo establecido por el RTCA (2018). La contaminación de un alimento con E. coli implica el riesgo que puedan encontrarse patógenos entéricos que constituyan un riesgo para la salud, el contacto de las canales con áreas contaminadas durante el proceso es determinante para la presencia de este microorganismo. Por lo cual, se debe realzar una adecuada somatización de los espacios de contacto, así como instruir a empleados de seguir los protocolos de higiene y seguridad para personal (Firildak et al. 2014). Cuadro 7 Cumplimiento de presencia de E. coli en canales de pollo según el RTCA. Nota. n: Número de unidades y muestras a ser analizadas, c: Número máximo de unidades de muestra que puede contener un número de microrganismos comprendidos entre m y M para que el alimento sea aceptable, m: Criterio microbiológico por debajo del cual el alimento no representa un riesgo para la salud, M: Criterio microbiológico por encima del cual el alimento representa un riesgo para la salud. Plan de muestreo Límite Resultados Salmonella Cumplimiento RTCA Clase n c m M Ausencia Ausencia Ausencia Lote 1 Cumple Lote 2 Cumple Lote 3 Cumple 2 5 1 Ausencia /25 g --- Plan de muestreo Límite Resultados E. coli (Log UFC/mL) Cumplimiento RTCA Clase n c m M 1.72 ± 0.4 1.58 ± 0.5 1.21 ± 0.3 Lote 1 Cumple Lote 2 Cumple Lote 3 Cumple 3 5 1 102 UFC/g 103UFC/g 26 Durante el estudio se observó la falta de monitoreo a ciertas áreas del proceso de cosecha, destacando las últimas dos etapas (baño con ácido acético y enjuague con agua pura) por los resultados ya expuestos. Sin embargo, no se demostró la presencia de microorganismos patógenos cumpliendo de esta manera con el RTCA (2018), reglamento bajo el cual se rige el CIEAZ por el área geografía en el que se encuentra. Al tratarse de un establecimiento que sacrifica aves de corral para el consumo humano, ellos son responsables de determinar los microorganismos que ayuden a monitorear el control de patógenos entéricos y la contaminación fecal; por lo cual, se debe contar con un plan de muestreo, en el cual, se incluya la frecuencia, los microorganismos a analizar y los niveles microbiológicos aceptables. El FSIS recomienda identificar los procesos críticos como ser pre enfriamiento y enfriamiento de las canales como fuente valiosa de datos. De esta manera se evalúa si el establecimiento está minimizando la contaminación. No se requiere que se realicen pruebas para detección de patógenos entéricos de forma rutinaria, pero sí se debe mantener los datos en el archivo para respaldar que la presencia de estos microrganismos no es representativa en el proceso, sin embargo, se deben tomar muestras de los mismos por lo menos una vez por trimestre (FSIS 2015). Por la presente situación de pandemia en la que nos encontramos desde el año 2020 no fue posible realizar el proceso de capacitación a los colaboradores del CIEAZ de manera presencial, por lo que, se generó material audiovisual con conceptos básicos a aplicados en la inocuidad de alimentos, esto para complementar las capacidades y destrezas de los empleados. Como resultado tenemos tres sesiones de videos asincrónicas (Anexo B) y tres infografías (Anexo C) con información relevante. Los videos tienen una duración menor a 15 min ya que se contempló el tiempo a partir del cual empieza el declive de atención por parte de las personas (Bernabéu 2017). Las sesiones contemplan los siguientes temas: Sistemas de inocuidad y entes reguladores, Medidas de inocuidad para empleados y la presentación del Plan HACCP Cosecha y procesamiento de pollos en la unidad de producción de aves Zamorano. 27 Según Jamaica (2015), un modelo de capacitación interna en pequeñas empresas genera la actualización de conceptos lo que se refleja en una mejor eficiencia por parte de los colaboradores. Los planes de capacitación específicos permiten la renovación y actualización de conocimientos en las áreas que se requieran. En el caso del CIEAZ si se vio necesario el compartir información sobre las medidas de inocuidad que deben ser aplicadas durante el proceso ya que la aplicabilidad de estas reduciría el riesgo de contaminación del producto y de esta manera de cumplir con los criterios microbiológicos. Se tienen presente el Plan HACCP elaborado el año 2020 por Vera y Enriquez , el cual refleja de manera muy clara los limites críticos y medidas de control aplicados en los PCC. Si la ejecución fuera la adecuada muy probablemente los conteos microbiológicos reflejarían las condiciones higiénicas y de inocuidad como aplicadas correctamente, sin embargo, se pudo observar durante el estudio un desconocimiento de estos aspectos por parte de los colaboradores. Por esta razón, se consideró importe compartir la información con los colaboradores ya que ellos se encuentran de manera directa realizando la actividad de cosecha. Se espera que a partir de ahora se controle de mejor manera el proceso y se cumplan las buenas condiciones de higiene. 28 Conclusiones Se evaluó la presencia de microrganismos indicadores en las diferentes estaciones de agua en el proceso. Los conteos en el agua de enjuague final sí presentaron un incremento entre inicial y final por lo que hay una falta de control en esta etapa. Se confirmó la ausencia de Salmonella y conteos dentro del criterio de E. coli en las canales de pollo, por lo que, se verifica el cumplimiento de requisitos establecidos por el RTCA. El material de capacitación complementa y refuerza conocimientos que contribuyen al desempeño profesional por parte de los empleados con el compromiso de ofrecer alimentos inocuos a los consumidores. 29 Recomendaciones Monitorear la concentración de ácido acético durante el proceso de cosecha en el CIEAZ. Analizar la concentración de ácido acético corroborando si a mayores concentraciones se pueden tener mejores resultados en el control de microorganismos. Evaluar el uso de otros ácidos orgánicos u otras sustancias químicas en otras etapas del proceso. Ampliar la evaluación a otros microorganismos patógenos de interés en la industria de procesamiento de pollos. Proponer y evaluar la adquisición de equipo acorde a la actividad de cosecha, que permitirá tener un proceso más automatizado con mejor estandarización de actividades y un mejor control de inocuidad. 30 Referencias Barbut S. 2015. The science of poultry and meat processing. Canada: University of Guelph. 1 online resource. ISBN: 978-0-88955-626-3; [consultado el 3 de sep. de 2020]. http:// www.poultryandmeatprocessing.com/. Bautista DA, Vaillancourt JP, Clarke RA, Renwick S, Griffiths MW. 1995. Rapid Assessment of the Microbiological Quality of Poultry Carcasses Using ATP Bioluminescence. J Food Prot. 58(5):551– 554. eng. doi:10.4315/0362-028X-58.5.551. Bernabéu BE. 2017. La atención y la memoria como claves del proceso de aprendizaje. Aplicaciones para el entorno escolar. ReiDoCrea: Revista electrónica de investigación Docencia Creativa; [consultado el 12 de may. de 2021]. 6(2):16–23. doi:10.30827/Digibug.47141. Biswas D, Lebovei A, Burke K, Biswas C. 2019. 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Para ello medimos 10,0 mL de la muestra de agua con ácido acético, lo echamos en un matraz Erlenmeyer, diluimos hasta unos 25 -30 mL y añadimos un par de gotas de fenolftaleína como indicador. La fenolftaleína es incolora por debajo de pH 8,2, virando a un color violeta intenso por encima de pH 10,0. La bureta se llena con disolución de concentración conocida (0.1 N en nuestro caso). Una vez listo el montaje comenzamos a valorar vertiendo lentamente la disolución de hidróxido de sodio sobre la muestra, al tiempo que se agita el matraz. El vertido se continúa hasta que el indicador vire al color violeta. Cerramos entonces la bureta y medimos el volumen de disolución vertida. Es conveniente realizar más de una valoración con el fin de minimizar el error cometido. 34 Cálculo El viraje del indicador nos indica el punto final de la valoración. Esto es, cuando todo el ácido ha sido neutralizado por la base. Cuando esto suceda, y se agregue una sola gota de base en exceso, el pH alcanza valores por encima de diez provocando el cambio de color del indicador. Conocido el volumen de disolución de base añadida, y su concentración, podemos calcular los moles de NaOH necesarios para neutralizar el ácido. En esta ocasión se tomará como ejemplo 10.5mL gastados base: 10.5 mL base 1.0 moles NaOH 1000 mL base = 0.0105 moles NaOH Como según la ecuación 1mol de NaOH reacciona con 1 mol de ácido acético, tendremos 0,0105 moles de ácido acético. Como esa cantidad estaba en un volumen de 10,0 mL de muestra la molaridad de la muestra será: 0.0105 moles CH3 COOH 10 mL de muestra 1000 mL muestra 1L muestra = 1.05 M Concentración en g/L: 1.05 moles CH3 COOH 1L muestra 60 gCH3 COOH 1 moles CH3 COOH = 63 g CH3 COOH L de muestra Para calcular la concentración en % en masa podemos considerar que la densidad de la disolución es 1,0 g/mL. Por tanto: 63 g CH3 COOH 1000 mL muestra 1 mL de muestra 1 g de muestra 100 g de muestra 100 g de muestra = 6,3 g CH3 COOH 100 g de muestra = 6.3 % Para pasar a ppm: 1% = 10000 ppm 6.3% = 63000 pm 35 Anexo B Material de capacitación videos (link) Sesión 1 https://youtu.be/4ohzHA0WoT8 Sesión 2 https://youtu.be/jIHod4NdAoc Sesión 3 https://youtu.be/03215MuHVts https://youtu.be/4ohzHA0WoT8 https://youtu.be/03215MuHVts 36 Anexo C Material de capacitación infografías 37 Anexo D Análisis SAS agua del proceso Variable: ENT TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo EscF 3 0.1333 0.7506 0.4333 -0.3000 1.0000 EscI 3 -0.3000 0 0 -0.3000 -0.3000 Diff (1-2) Agrupado 0.4333 0.5307 0.4333 Diff (1-2) Satterthwaite 0.4333 0.4333 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 1.00 0.3739 Satterthwaite Desigual 2 1.00 0.4226 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 Infty <.0001 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo AAF 3 0.2333 0.6807 0.3930 -0.3000 1.0000 AAI 3 -0.3000 0 0 -0.3000 -0.3000 Diff (1-2) Agrupado 0.5333 0.4813 0.3930 Diff (1-2) Satterthwaite 0.5333 0.3930 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 1.36 0.2463 38 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Satterthwaite Desigual 2 1.36 0.3076 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 Infty <.0001 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo PuF 3 1.9867 1.0508 0.6067 0.7800 2.7000 PuI 3 -0.3000 0 0 -0.3000 -0.3000 Diff (1-2) Agrupado 2.2867 0.7430 0.6067 Diff (1-2) Satterthwaite 2.2867 0.6067 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 3.77 0.0196 Satterthwaite Desigual 2 3.77 0.0637 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 Infty <.0001 39 Variable: BMA TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo EscF 3 2.3933 0.5719 0.3302 1.8500 2.9900 EscI 3 2.7200 0.4204 0.2427 2.3100 3.1500 Diff (1-2) Agrupado -0.3267 0.5019 0.4098 Diff (1-2) Satterthwaite -0.3267 0.4098 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 -0.80 0.4700 Satterthwaite Desigual 3.6729 -0.80 0.4737 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 1.85 0.7016 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo AAF 3 2.3967 1.0104 0.5833 1.4800 3.4800 AAI 3 0.9000 0.8544 0.4933 0 1.7000 Diff (1-2) Agrupado 1.4967 0.9356 0.7639 Diff (1-2) Satterthwaite 1.4967 0.7639 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 1.96 0.1217 Satterthwaite Desigual 3.8926 1.96 0.1236 40 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 1.40 0.8339 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo PuF 3 3.7367 0.5095 0.2942 3.1800 4.1800 PuI 3 1.9200 0.3831 0.2212 1.4800 2.1800 Diff (1-2) Agrupado 1.8167 0.4508 0.3681 Diff (1-2) Satterthwaite 1.8167 0.3681 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 4.94 0.0078 Satterthwaite Desigual 3.7138 4.94 0.0095 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 1.77 0.7224 41 Variable: EC TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo EscF 3 0.5000 0.7000 0.4041 -0.3000 1.0000 EscI 3 0.5667 0.7506 0.4333 -0.3000 1.0000 Diff (1-2) Agrupado -0.0667 0.7257 0.5925 Diff (1-2) Satterthwaite -0.0667 0.5925 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 -0.11 0.9158 Satterthwaite Desigual 3.9807 -0.11 0.9159 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 1.15 0.9304 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo AAF 3 0.3400 0.8619 0.4976 -0.3000 1.3200 AAI 3 -0.2000 0.1732 0.1000 -0.3000 0 Diff (1-2) Agrupado 0.5400 0.6216 0.5075 Diff (1-2) Satterthwaite 0.5400 0.5075 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 1.06 0.3473 Satterthwaite Desigual 2.1613 1.06 0.3916 42 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 24.76 0.0776 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo PuraF 3 3.8433 0.7534 0.4350 3.0000 4.4500 PuraI 3 0.6167 0.7974 0.4604 -0.3000 1.1500 Diff (1-2) Agrupado 3.2267 0.7757 0.6334 Diff (1-2) Satterthwaite 3.2267 0.6334 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 5.09 0.0070 Satterthwaite Desigual 3.9872 5.09 0.0071 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 1.12 0.9433 Variable: CT TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo EscF 3 0.8333 1.0599 0.6119 -0.3000 1.8000 EscI 3 0.7533 0.9542 0.5509 -0.3000 1.5600 Diff (1-2) Agrupado 0.0800 1.0084 0.8234 Diff (1-2) Satterthwaite 0.0800 0.8234 43 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 0.10 0.9273 Satterthwaite Desigual 3.9567 0.10 0.9273 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 1.23 0.8954 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo AAF 3 1.8633 1.9484 1.1249 -0.3000 3.4800 AAI 3 -0.1000 0.1732 0.1000 -0.3000 0 Diff (1-2) Agrupado 1.9633 1.3832 1.1293 Diff (1-2) Satterthwaite 1.9633 1.1293 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 1.74 0.1571 Satterthwaite Desigual 2.0316 1.74 0.2223 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 126.54 0.0157 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo PuraF 3 4.0000 0.9165 0.5292 3.0000 4.8000 PuraI 3 1.1133 0.1150 0.0664 1.0000 1.2300 44 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo Diff (1-2) Agrupado 2.8867 0.6532 0.5333 Diff (1-2) Satterthwaite 2.8867 0.5333 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 5.41 0.0056 Satterthwaite Desigual 2.063 5.41 0.0303 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 63.48 0.0310 Variable: TEMP TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo EscF 3 64.1000 4.4193 2.5515 59.3000 68.0000 EscI 3 68.8000 1.3115 0.7572 67.4000 70.0000 Diff (1-2) Agrupado -4.7000 3.2596 2.6615 Diff (1-2) Satterthwaite -4.7000 2.6615 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 -1.77 0.1522 Satterthwaite Desigual 2.3496 -1.77 0.2004 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 11.35 0.1619 45 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo AAF 3 24.5000 0.5568 0.3215 24.0000 25.1000 AAI 3 26.6667 2.2723 1.3119 24.6000 29.1000 Diff (1-2) Agrupado -2.1667 1.6543 1.3507 Diff (1-2) Satterthwaite -2.1667 1.3507 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 -1.60 0.1840 Satterthwaite Desigual 2.2393 -1.60 0.2366 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 16.66 0.1133 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo PuF 3 21.0000 2.9513 1.7039 18.0000 23.9000 PuI 3 23.5667 2.1455 1.2387 21.1000 25.0000 Diff (1-2) Agrupado -2.5667 2.5801 2.1066 Diff (1-2) Satterthwaite -2.5667 2.1066 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 4 -1.22 0.2900 Satterthwaite Desigual 3.6525 -1.22 0.2959 46 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 2 2 1.89 0.6915 Variable: ATP TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo EscF 2 1565.0 77.7817 55.0000 1510.0 1620.0 EscI 2 753.0 74.9533 53.0000 700.0 806.0 Diff (1-2) Agrupado 812.0 76.3806 76.3806 Diff (1-2) Satterthwaite 812.0 76.3806 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 2 10.63 0.0087 Satterthwaite Desigual 1.9973 10.63 0.0088 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 1 1 1.08 0.9764 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo AAF 2 308.5 14.8492 10.5000 298.0 319.0 AAI 2 6.5000 0.7071 0.5000 6.0000 7.0000 Diff (1-2) Agrupado 302.0 10.5119 10.5119 Diff (1-2) Satterthwaite 302.0 10.5119 47 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 2 28.73 0.0012 Satterthwaite Desigual 1.0045 28.73 0.0218 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 1 1 441.00 0.0606 TRT Método N Media Desv. est. Err std Mínimo Máximo PuF 2 761.0 165.5 117.0 644.0 878.0 PuI 2 23.0000 4.2426 3.0000 20.0000 26.0000 Diff (1-2) Agrupado 738.0 117.0 117.0 Diff (1-2) Satterthwaite 738.0 117.0 Método Varianzas DF t valor Pr > |t| Agrupado Igual 2 6.31 0.0242 Satterthwaite Desigual 1.0013 6.31 0.0999 Igualdad de varianzas Método DF Num DF Den Valor F Pr > F Folded F 1 1 1521.00 0.0326 48 Anexo E Análisis SAS enjuagues de pollo Variable: ENT REP=1 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 2.67 Observ suma 13.35 Desviación std 0.4009364 Varianza 0.16075 Asimetría -0.6568992 Curtosis -0.0034858 SC no corregida 36.2875 SC corregida 0.643 Coef. variación 15.0163447 Media error std 0.17930421 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 2.670000 Desviación std 0.40094 Mediana 2.690000 Varianza 0.16075 Moda . Rango 1.03000 Rango intercuartil 0.43000 Variable: CT REP=1 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 2.614 Observ suma 13.07 Desviación std 0.38578491 Varianza 0.14883 Asimetría -0.0811772 Curtosis -0.6905006 49 Momentos SC no corregida 34.7603 SC corregida 0.59532 Coef. variación 14.7584129 Media error std 0.17252826 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 2.614000 Desviación std 0.38578 Mediana 2.660000 Varianza 0.14883 Moda . Rango 1.00000 Rango intercuartil 0.43000 Variable: EC REP=1 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 1.722 Observ suma 8.61 Desviación std 0.38173289 Varianza 0.14572 Asimetría -0.5953013 Curtosis -2.5402029 SC no corregida 15.4093 SC corregida 0.58288 Coef. variación 22.167996 Media error std 0.17071614 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 1.722000 Desviación std 0.38173 Mediana 1.900000 Varianza 0.14572 Moda . Rango 0.85000 50 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Rango intercuartil 0.60000 Variable: BMA REP=1 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 3.184 Observ suma 15.92 Desviación std 0.41180092 Varianza 0.16958 Asimetría -1.4202901 Curtosis 1.93359927 SC no corregida 51.3676 SC corregida 0.67832 Coef. variación 12.9334461 Media error std 0.18416297 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 3.184000 Desviación std 0.41180 Mediana 3.290000 Varianza 0.16958 Moda . Rango 1.02000 Rango intercuartil 0.37000 Variable: ENT REP=2 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 2.428 Observ suma 12.14 Desviación std 0.55296474 Varianza 0.30577 51 Momentos Asimetría 1.23015594 Curtosis 2.01079938 SC no corregida 30.699 SC corregida 1.22308 Coef. variación 22.7744949 Media error std 0.24729335 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 2.428000 Desviación std 0.55296 Mediana 2.260000 Varianza 0.30577 Moda . Rango 1.47000 Rango intercuartil 0.33000 Variable: CT REP=2 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 2.106 Observ suma 10.53 Desviación std 0.44326065 Varianza 0.19648 Asimetría -1.1048232 Curtosis 1.79383747 SC no corregida 22.9621 SC corregida 0.78592 Coef. variación 21.047514 Media error std 0.19823219 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 2.106000 Desviación std 0.44326 Mediana 2.140000 Varianza 0.19648 52 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Moda . Rango 1.18000 Rango intercuartil 0.29000 Variable: EC REP=2 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 1.582 Observ suma 7.91 Desviación std 0.47182624 Varianza 0.22262 Asimetría 1.19460815 Curtosis 1.84749197 SC no corregida 13.4041 SC corregida 0.89048 Coef. variación 29.8246675 Media error std 0.21100711 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 1.582000 Desviación std 0.47183 Mediana 1.540000 Varianza 0.22262 Moda . Rango 1.24000 Rango intercuartil 0.33000 Variable: BMA REP=2 53 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 3.754 Observ suma 18.77 Desviación std 0.3076199 Varianza 0.09463 Asimetría -0.4681163 Curtosis -0.5208138 SC no corregida 70.8411 SC corregida 0.37852 Coef. variación 8.19445646 Media error std 0.1375718 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 3.754000 Desviación std 0.30762 Mediana 3.790000 Varianza 0.09463 Moda . Rango 0.79000 Rango intercuartil 0.35000 Variable: ENT REP=3 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 1.914 Observ suma 9.57 Desviación std 0.30964496 Varianza 0.09588 Asimetría 0.50686188 Curtosis -0.1747289 SC no corregida 18.7005 SC corregida 0.38352 Coef. variación 16.1778975 Media error std 0.13847743 54 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 1.914000 Desviación std 0.30964 Mediana 1.920000 Varianza 0.09588 Moda . Rango 0.80000 Rango intercuartil 0.33000 Variable: CT REP=3 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 1.834 Observ suma 9.17 Desviación std 0.44802902 Varianza 0.20073 Asimetría 0.33467854 Curtosis -2.7623461 SC no corregida 17.6207 SC corregida 0.80292 Coef. variación 24.4290631 Media error std 0.20036467 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 1.834000 Desviación std 0.44803 Mediana 1.610000 Varianza 0.20073 Moda . Rango 0.99000 Rango intercuartil 0.69000 55 Variable: EC REP=3 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 1.21 Observ suma 6.05 Desviación std 0.31890437 Varianza 0.1017 Asimetría -1.0864077 Curtosis 2.22202208 SC no corregida 7.7273 SC corregida 0.4068 Coef. variación 26.3557334 Media error std 0.14261837 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 1.210000 Desviación std 0.31890 Mediana 1.300000 Varianza 0.10170 Moda 1.300000 Rango 0.87000 Rango intercuartil 0.12000 Variable: BMA REP=3 Momentos N 5 Sumar pesos 5 Media 2.374 Observ suma 11.87 Desviación std 0.44931058 Varianza 0.20188 Asimetría 1.85923836 Curtosis 3.7506276 SC no corregida 28.9869 SC corregida 0.80752 56 Momentos Coef. variación 18.9263093 Media error std 0.2009378 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 2.374000 Desviación std 0.44931 Mediana 2.230000 Varianza 0.20188 Moda . Rango 1.14000 Rango intercuartil 0.18000 Procedimiento UNIVARIATE Variable: ENT REP=T Momentos N 15 Sumar pesos 15 Media 2.33733333 Observ suma 35.06 Desviación std 0.51686509 Varianza 0.26714952 Asimetría 0.43541746 Curtosis -0.5694418 SC no corregida 85.687 SC corregida 3.74009333 Coef. variación 22.1134523 Media error std 0.13345399 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 2.337333 Desviación std 0.51687 Mediana 2.260000 Varianza 0.26715 Moda 2.520000 Rango 1.76000 Rango intercuartil 0.77000 57 Variable: CT REP=T Momentos N 15 Sumar pesos 15 Media 2.18466667 Observ suma 32.77 Desviación std 0.51765773 Varianza 0.26796952 Asimetría -0.1518659 Curtosis -0.5882432 SC no corregida 75.3431 SC corregida 3.75157333 Coef. variación 23.695044 Media error std 0.13365865 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 2.184667 Desviación std 0.51766 Mediana 2.290000 Varianza 0.26797 Moda . Rango 1.77000 Rango intercuartil 0.97000 Variable: EC REP=T Momentos N 15 Sumar pesos 15 Media 1.46466667 Observ suma 21.97 Desviación std 0.46919181 Varianza 0.22014095 Asimetría 0.23405076 Curtosis -0.5817464 SC no corregida 35.2607 SC corregida 3.08197333 Coef. variación 32.0340333 Media error std 0.1211448 58 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 1.464667 Desviación std 0.46919 Mediana 1.400000 Varianza 0.22014 Moda 0.900000 Rango 1.64000 Variable: BMA REP=T Momentos N 15 Sumar pesos 15 Media 3.104 Observ suma 46.56 Desviación std 0.69041189 Varianza 0.47666857 Asimetría -0.3263052 Curtosis -1.2531376 SC no corregida 151.1956 SC corregida 6.67336 Coef. variación 22.2426509 Media error std 0.17826358 Medidas estadísticas básicas Ubicación Variabilidad Media 3.104000 Desviación std 0.69041 Mediana 3.290000 Varianza 0.47667 Moda . Rango 2.10000 Rango intercuartil 1.27000