Evaluación de la productividad primaria neta (PPNh) de bosques monoespecíficos de manglar (Avicennia germinans) en el ciclo de carbono y su influencia en la costa de Louisiana Jayro Josue Chevez Sahona Escuela Agrícola Panamericana, Zamorano Honduras Noviembre, 2020 i ZAMORANO CARRERA DE AMBIENTE Y DESARROLLO Evaluación de la productividad primaria neta (PPNh) de bosques monoespecíficos de manglar (Avicennia germinans) en el ciclo de carbono y su influencia en la costa de Louisiana Proyecto especial de graduación presentado como requisito parcial para optar al título de Ingeniero en Ambiente y Desarrollo en el Grado Académico de Licenciatura Presentado por Jayro Josue Chevez Sahona Zamorano, Honduras Noviembre, 2020 iii Evaluación de la productividad primaria neta (PPNh) de bosques monoespecíficos de manglar (Avicennia germinans) en el ciclo de carbono y su influencia en la costa de Louisiana Jayro Josue Chevez Sahona Resumen. Los bosques de mangle se desarrollan en zonas costeras con regímenes climáticos tropicales y subtropicales. Avicennia germinans es una especie común en latitudes tanto tropicales como subtropicales y se caracteriza por la alta tolerancia al frío, convirtiéndose en la especie con mayor dominancia en los humedales costeros del Golfo de México (GoM) como es el caso del delta del río Mississippi y en las costas de Louisiana, Estados Unidos. En este estudio, se realizó la recolección de hojarasca de un bosque de franja monoespecífico en Port Fourchon, Louisiana, a través de la metodología “litter baskets”. La hojarasca fue clasificada en categorías (hoja, madera, flores y propágulos) y pesada en laboratorio. Se estimó la variación interanual y estacional de la hojarasca (2016 - 2019) para el bosque monoespecífico de manglar. Se prepararon muestras con las hojas obtenidas para determinar las cantidades de Carbono (C) orgánico, Nitrógeno (N) y Fósforo (P). Se calculó la contribución de C por hojarasca y se realizó un análisis comparativo con estudios similares realizados en el GoM. Se evidenció la mayor variación interanual de hojarasca en el 2016 (159.19 g/0.25m2). Además, se evidenció la mayor variación estacional en otoño (380.91 g/0.25m2). Se determinó que las variaciones interanuales y estacionales están asociadas a eventos climáticos como frentes fríos y tormentas tropicales que producen defoliación en el bosque. La presencia del C se encuentra en mayor proporción que N, y P se encuentra en menor concentración en la hojarasca. Finalmente, la contribución carbono en Port Fourchon fue 154.62 gC/m2/año. Palabras clave: Aporte de carbono, hojarasca, “litter baskets”, manglar negro, variación estacional, variación interanual. Abstract. Mangrove ecosystems develop in tropical and subtropical coastal zones. Avicennia germinans is one of the most common mangrove species in tropical and subtropical climates due to high cold tolerance making it the dominant species in the Gulf of Mexico region (GoM), especially in the Mississippi River Delta and the Louisiana coast. In this study, monospecific mangrove forest leaf litter in Port Fourchon was collected using litter baskets and weighed by category (leaf, wood, flowers, and propagules). Leaf litter interannual and seasonal variations were estimated in the period 2016 - 2019. Samples were analyzed to determine relative contributions of organic carbon, nitrogen, and phosphorus. Carbon (C) contribution was estimated and compared with similar studies carried out in the GoM. The highest annual leaf litter occurred in 2016 (159.19 g/0.25 m2). In addition, it was evidenced the highest seasonal leaf litter was measured in autumn (380.91 g/0.25 m2). The interannual and seasonal variation is related to the pulsing effect of cold fronts and tropical storms causing defoliation of the forest canopy. C concentrations were significantly higher than nitrogen or phosphorus in the leaf litter samples. Finally, carbon contribution in the study site was 154.62 gC/m2/year. Key words: Black mangrove, carbon contribution, interannual variation, litter baskets, litterfall, seasonal variation. iv ÍNDICE GENERAL Portadilla ............................................................................................................................. i Página de firmas .................................................................................................................. ii Resumen. ............................................................................................................................. iii Índice General ..................................................................................................................... iv Índice de Cuadros, Figuras y Anexos ................................................................................. v 1. INTRODUCCIÓN .............................................................................................................. 1 2. MATERIALES Y MÉTODOS .......................................................................................... 4 3. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ........................................................................................ 11 4. CONCLUSIONES .............................................................................................................. 24 5. RECOMENDACIONES .................................................................................................... 25 6. LITERATURA CITADA .................................................................................................. 26 7. ANEXOS ............................................................................................................................. 36 v ÍNDICE DE CUADROS, FIGURAS Y ANEXOS Cuadros Página 1. Productividad primera neta (PPNh) anual (2016-2020) de un bosque de A. germinans ....................................................................................................... 11 2. Variación estacional de PPNh de A. germinans ...................................................... 11 3. Análisis de varianza (ANDEVA) de dos factores ................................................... 13 4. Análisis de hojarasca para obtención de niveles de C, N y P total.......................... 14 5. Análisis de correlación de Pearson entre proporciones C:N ................................... 16 6. Análisis de correlación de Pearson entre proporciones N:P ................................... 16 7. Regresiones lineales para proporciones estequiométricas C:N y N:P ..................... 17 8. Contribución promedio anual de C al ecosistema ................................................... 18 9. Evaluación de contribución de C por hojarasca en Port Fourchon con estudios previos en el Golfo de México .................................................................. 21 Figuras Página 1. Ubicación del sitio y parcelas de estudio en Port Fourchon, LA ............................ 4 2. Diseño de cestas de madera para recolección de hojarasca..................................... 5 3. Ubicación de las cestas dentro de la parcela de estudio .......................................... 6 4. Clasificación de hojarasca: Hojas (A), madera (B), flores (C) y propágulos (D) ......................................................................................................... 6 5. Proceso de preparación de muestras de hojarasca para análisis CHN .................... 7 6. Proceso de preparación de muestras para análisis TP ............................................. 8 7. Productividad primera neta (PPNh) anual (2016-2020) de A. germinans ............... 12 8. Variación estacional de PPNh de A. germinans ....................................................... 13 9. Regresión lineal para proporciones C:N (A) y N:P (B) .......................................... 17 10. Aportación de C por hojarasca a nivel del Golfo de México .................................. 20 Anexos Página 1. Herramientas para proceso de molienda fina de hojarasca: Molino eléctrico (A) y rejilla de 20 mesh (B) .............................................................................................. 36 2. Materiales para preparación y empaque de muestras para análisis CHN .................. 36 3. Preparación de muestras para análisis TP: Pesado de material vegetativo (A), incineración (B) y filtrado de muestras (C) ............................................................... 37 4. Determinación de los βcoeficientes de las variables en las regresiones lineales ....... 37 5. Base de datos para la producción anual de hojarasca por canasta ............................. 38 6. Calendario de estaciones meteorológicas según el NWS .......................................... 39 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943284 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943285 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943286 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943287 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943287 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943288 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943289 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943290 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943291 file:///C:/Users/utente/Downloads/ProyectoGraduación_v9_JayroChévezSahona.docx%23_Toc54943292 https://alumnizamorano-my.sharepoint.com/personal/jayro_chevez_est_zamorano_edu/Documents/Desktop/CUARTO%20AÑO/PEG/BORRADORES/PEG_JayroChévezSahona_v11.docx#_Toc55075015 https://alumnizamorano-my.sharepoint.com/personal/jayro_chevez_est_zamorano_edu/Documents/Desktop/CUARTO%20AÑO/PEG/BORRADORES/PEG_JayroChévezSahona_v11.docx#_Toc55075015 https://alumnizamorano-my.sharepoint.com/personal/jayro_chevez_est_zamorano_edu/Documents/Desktop/CUARTO%20AÑO/PEG/BORRADORES/PEG_JayroChévezSahona_v11.docx#_Toc55075016 https://alumnizamorano-my.sharepoint.com/personal/jayro_chevez_est_zamorano_edu/Documents/Desktop/CUARTO%20AÑO/PEG/BORRADORES/PEG_JayroChévezSahona_v11.docx#_Toc55075017 https://alumnizamorano-my.sharepoint.com/personal/jayro_chevez_est_zamorano_edu/Documents/Desktop/CUARTO%20AÑO/PEG/BORRADORES/PEG_JayroChévezSahona_v11.docx#_Toc55075017 vi 7. Base de datos para la producción estacional de hojarasca ......................................... 40 8. Composición general de nutrientes presentes en la hojarasca recolectada de cada viaje de campo ................................................................................................... 44 1 1. INTRODUCCIÓN Los bosques de mangle son humedales que crecen y se desarrollan en zonas costeras de regímenes tropicales y subtropicales, donde las condiciones ambientales son altamente cambiantes (Flores- Verdugo et al., 2007; Tomlinson, 2016), con rangos de salinidad entre 2.5 a 80‰ (Krauss et al., 2008; Noor et al., 2015; Twilley, 1998). Los árboles son tipo leñoso arbustivo que presentan tallos con alturas comprendidas generalmente en el rango de 2 y 25 metros aproximadamente, con un crecimiento continuo (perennifolio) de hojas suculentas (Díaz, 2011). Los tallos modificados similares a largas raíces zancudas y los neumatóforos (raíces aéreas), permiten el sostén de la planta e intercambio gaseoso entre Oxígeno (O2) y Dióxido de carbono (CO2) de la planta en suelos completamente saturados de agua o fondo lodosos (Rzedowski, 2006; Villalba-Malaver, 2006). Otra característica de este tipo de bosque es su alto contenido de materia orgánica (MO) en el suelo donde se descompone y mineraliza aportando nutrientes disponibles para el crecimiento de las plantas (Cintrón-Molero y Schaeffer-Novelli, 1983). Adicionalmente, los niveles de agua dentro del humedal del manglar regulado por las mareas influyen en la renovación del carbono almacenado en el suelo, por medio de la exportación de materia orgánica (Lugo y Snedaker, 1974). Los ecosistemas de manglar tienen un gran potencial para asumir el papel de sumideros de carbono (Bouillon et al., 2008; Ribeiro et al., 2019) y mitigar la cantidad de CO2 presente en la atmósfera a través de la captura de carbono (Osland et al., 2020; Rivera-Monroy et al., 2017). Los manglares también son considerados recursos naturales que permiten la generación de ingresos en regiones costeras incluyendo: pesquería comercial (Acharya, 2002; Salem y Mercer, 2012), fuente de madera y recreación (Sanjurjo Rivera y Welsh Casas, 2005). Existen alrededor de 18 familias y más de 69 especies de manglar globalmente (Tomlinson, 2016), aunque las más estudiadas y dominantes en el neotrópico son: El mangle rojo (Rhizophora mangle), mangle negro (Avicennia germinans), mangle blanco (Laguncularia racemosa), y la especie asociada mangle gris o botoncillo (Conocarpus erectus). La distribución a nivel global de las distintas especies de manglar depende de factores primarios como la temperatura, tanto del ambiente como del sustrato en el que se desarrolla, así como de gradientes latitudinales (Austin y Heyligers, 1989; Quisthoudt et al., 2012). Factores reguladores, relacionados a las perturbaciones de los ecosistemas, también influyen en la distribución entre ellos: velocidad del viento, nivel de la marea, hidroperiodicidad, concentraciones de salinidad e intercambio de energía producido a través de la interacción de las olas con la geomorfología costera (Duke et al., 1998; Duke, 2017; Guisan y Thuiller, 2005; Twilley, 1995; Twilley et al., 1997). En el Pacífico americano, las especies de manglar se encuentran espacialmente distribuidas desde la Bahía de los Ángeles, Baja California, hasta los estuarios del río Tumbes, Perú (Yáñez-Arancibia y Lara-Domínguez, 1999). La distribución espacial en las costas atlánticas se da desde el litoral de los estados de Florida y Louisiana hasta los bosques de mangle situados al sur de Brasil (Calderon, Aburto y Ezcurra, 2009). Los ecosistemas de manglar se desarrollan tanto en bosques mixtos como en rodales monoespecíficos, y se encuentran clasificados en cinco tipos de comunidades que son controlados por patrones locales de mareas: bosque de franja, bosque rivereño, bosque inundado, bosque de cuenca y bosque achaparrado o enano (< 3m de altura) debido generalmente a la alta 2 salinidad y/o fertilidad de los suelos (Lugo y Snedaker, 1974). La productividad primaria neta (PPN) de un bosque de manglar depende de la latitud en la que se encuentra y de los distintos ecotipos en donde se desarrollan (López-Medellín y Ezcurra, 2012). Los humedales deltaicos son los ecosistemas costeros más productivos debido a la alta acumulación y transporte de nutrientes tanto orgánicos como inorgánicos. Estos también generan servicios económicos como la producción pesquera (Bouillon et al., 2008; Costanza et al., 2006; Day et al., 2012; Twilley et al., 1992). En la costa sur de Lousiana, Estados Unidos, el río Mississippi forma parte del séptimo delta con origen costero más grande del mundo, el cual abarca alrededor del 37% de la flora estuarina que se desarrolla en el norte del Golfo de México (Rivera-Monroy et al., 2019). A partir de 1920, el delta del río Mississippi ha perdido alrededor de 4.9 millones de hectáreas de humedales costeros debido a la modificación hidrológica a gran escala (Rivera-Monroy et al., 2019). La causa principal es al aislamiento de las llanuras aluviales (Day et al., 2007) y a la creación de nuevas vías para que sea posible la navegación y el comercio (Coleman, Hub y Braud, 2008; Interagency Floodplain Management Review Committee [IFMRC], 1994). Consecuente a esto, la pérdida de zonas costeras como la zona de manglares por creación de industrias u otras actividades humanas (Coleman, et al., 2008), también ha reducido la disponibilidad de servicios económicos derivados de los humedales de Louisiana. A. germinans es una de las especies más común en latitudes tanto subtropicales como tropicales y está geográficamente distribuido a lo largo de la costa norte del Golfo de México hasta llegar a las costas de Brasil en el Atlántico y la costa de Ecuador en el Pacífico (Tomlinson, 2016). La característica principal del mangle negro es la resiliencia que este posee para soportar condiciones de estrés a causa del frío en el Golfo de México (Cavanaugh et al., 2014; Lovelock et al., 2016; Osland et al., 2020), lo que la convierte en la única especie que se desarrolla en latitudes mayores a los 27°N influenciadas por frentes fríos estacionales comunes en el norte del Golfo de México (Madrid, Armitage y López-Portillo, 2014). Así, esta es la única especie de manglar que se encuentra en el delta del río Mississippi (Penfound y Hathaway, 1938) y en las costas de Lousiana (Osland et al., 2020). Algunos problemas que esta especie de mangle enfrenta anualmente son: Frentes fríos severos que limitan su crecimiento durante los meses de diciembre a febrero y depresiones atmosféricas como tormentas tropicales que provoca su defoliación y mortalidad (Cavanaugh et al., 2014). Debido a los cambios hidrológicos que restringen la deposición de sedimento, la supervivencia y expansión de los bosques de manglar en las costas de Louisiana, son también limitados por la erosión a lo largo del litoral y la pérdida del hábitat por causas antropogénicas (Giri, Long y Tieszen, 2011; Rivera-Monroy et al., 2019). Para conocer el estado de un bosque de manglar y medir el impacto de las acciones humanas y medioambientales, se tiene que considerar la producción de hojarasca dentro del bosque (Alongi, 2002; Bouillon et al., 2008). La hojarasca (“litterfall”) es una capa que puede ser encontrada encima del suelo del bosque de manglar conformada por hojas, y ramas de distintos tamaños que conforman alrededor del 30% de la biomasa aérea global de los manglares (Alongi et al., 2005; Bouillon et al., 2008; Mendoza-Morales, González-Sansón y Aguilar-Betancourt, 2016). El análisis de la dinámica de la hojarasca es un parámetro clave para poder determinar el aporte de C y de otros nutrientes al suelo de los distintos ecosistemas forestales como nitrógeno (N) y fósforo (P) (Roig, del Río, Cañellas y Montero, 2005; Zhang, Yuan, Dong y Liu, 2014). Por lo tanto, la hojarasaca producida permite conocer la fertilidad potencial de su sustrato y posterior crecimiento 3 de la planta, debido a la aportación de MO disponible para la descomposición y posterior mineralización de nutrientes (Alongi, 2002; Gairola, Rawal y Dhar, 2009; Zhang et al., 2014). Todas las especies de mangle tienen adaptaciones tanto fisiológicas como morfológicas a la disponibilidad de nutrientes en sus sustratos, hidroperiodicidad, temperatura, y acumulación de sal en sus tejidos como resultado del intercambio de agua por la acción de la marea entre el boque y aguas marinas adyacentes (Naskar y Palit, 2014; Rivera-Monroy et al., 2019). Aún bajo condiciones de estrés, los bosque de manglar crecen y se desarrollan tanto sobre y en el suelo propiamente (raíces) (Castañeda-Moya, Rivera-Monroy y Twilley, 2006; Twilley y Rivera- Monroy, 2009). Debido a estas adaptaciones, la productividad es alta, particularmente la productividad primaria neta de hojarasca (PPNh). Esta medida de productividad se ha convertido en una medida cuantitativamente útil para obtener un marco de referencia para acciones de conservación y ordenamiento ecológico de la zona costera (Barreiro-Güemes, 1999; Kristensen, et al., 2008; Mendoza-Morales et al., 2016). Sobre todo en áreas deltaicas donde la dinámica de los distintos cambios geomorfológicos interactúa con cambios estacionales extremos en viento, olas y descargas de ríos como es el caso del río Mississippi (Aburto-Oropeza et al., 2008; Twilley, 1995; Twilley et al., 1997). Al tener una estimación de los patrones de productividad primaria neta y su influencia en el ciclo del carbono en el suelo, se puede conocer la función del manglar como sumideros de carbono. Esto incluye el análisis de productividad neta (hojarasca) y aporte potencial a la formación en los suelos en los que se desarrollan (Castañeda-Moya, Twilley y Rivera-Monroy, 2013; Castañeda-Moya et al., 2020; Ewe et al., 2006). Así, los objetivos de este estudio fueron: • Estimar la variación estacional e interanual de la PPNh de Avicennia germinans y cómo se compara con otros ecotipos de manglar en el Golfo de México. • Determinar la relación de las proporciones C: N, N: P de la hojarasca y su influencia con la productividad del bosque de manglar. • Evaluar la contribución de carbono por hojarasca en Port Fourchon, Louisiana comparativamente con otras áreas costeras en el Golfo de México. 4 2. MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio El área de trabajo está localizada en Port Fourchon, Lousiana, donde se encuentra un puerto marino del mismo nombre con usos múltiples como el transporte/comercialización de hidrocarburos, a través de las plataformas terrestres construidas por las empresas dedicadas a esta actividad. Se encuentra ubicado una zona accesible del Golfo de México, cerca de la boca de la bahía Lafourche. Dentro de esta región, se encuentran otras actividades económicas como la pesca comercial, recreación a través del ecoturismo y la pesca deportiva. Además, ha sido un sitio referente para la investigación en temas de restauración costera y de humedales (Greater Lafourche Port Commission, 2018). En esta área costera se encuentra la mayor extensión de bosques monoespecíficos de manglar negro de tipo “scrub” y “fringe” en el delta del río Mississippi, los cuales han gradualmente ocupado áreas previamente dominadas por pasto de cordón liso o borraza (Spartina alterniflora). Esta conversión se ha dado por el efecto del incremento en las temperaturas del aire como resultado del cambio climático en los últimos 30 años (Rivera-Monroy et al., 2019). El bosque de manglar está en el sitio denominado Interior (29°6.30N, 90°12.38W), que forma parte de una red de estaciones para evaluar el efecto de los cambios en el clima y distribución de humedales de diferentes tipos en esta región. En este estudio sólo se incluyen datos del sitio Interior. El área de muestreo en particular está aproximadamente a un kilómetro al norte del Golfo de México, y se puede observar la presencia de dos hábitats: marisma denominada por la especie S. alterniflora y dos ecotipos de manglar (bosque de manglar enano o “scrub” y de franja o “fringe”) dominados por A. germinans. Este estudio se enfocó en la evaluación de la productividad en el bosque de franja (Figura 1). Figura 1. Ubicación del sitio y parcelas de estudio en Port Fourchon, LA MAPA DEL ÁREA DE ESTUDIO: Port Fourchon Interior, Louisiana Leyenda Parcela de estudio Port Fourchon Interior AUTOR: Jayro Chévez Sahona FECHA: Octubre, 2020 COORDENADAS: WGS 1984 UTM Zona 15N 5 Tipo de estudio El presente estudio tiene un enfoque cuantitativo con alcance descriptivo correlacional. La evaluación la productividad primaria neta de hojarasca y su influencia en las costas de Louisiana, permitirá a través de futuras simulaciones, conocer la dinámica de la caída del material orgánico al suelo y el aporte de nutrientes que promueven la regeneración natural de los bosques de manglar negro. Toma de datos La toma de los datos se llevó a cabo en el área de estudio conocido como Port Fourchon Fringe (PFF) desde el año 2016 hasta 2020. El sitio PFF estuvo dividido en dos “plots” de 10 × 10 metros. Producción y variación estacional e interanual de hojarasca Recolección de hojarasca. La dinámica de la producción de hojarasca PFF, se realizó a través del uso del método “litter baskets” (Figura 2). La hojarasca será recogida en cestas de madera de 0.25 m2 de superficie con una altura de 1.5 m. El fondo de la misma fue construido con malla de fibra de vidrio con un grosor de 1 mm (Castañeda-Moya et al., 2013; Danielson et al., 2017; Rivera- Monroy et al., 2019). Se colocaron 10 canastas debajo de la copa de los árboles con rango de altura entre 3 a 5 m (Figura 3). La materia orgánica (hojarasca) de cada canasta fue recolectada mensualmente entre 2016-2020. El material fue colectado manualmente y depositado en bolsas de papel pequeñas y transportado al laboratorio de biogeoquímica de humedales (WBL por sus siglas en inglés). 1.5m Malla de fibra de vidrio (grosor 1mm) Figura 2. Diseño de cestas de madera para recolección de hojarasca 6 Pesado, clasificación y secado de hojarasca. Teniendo las muestras en laboratorio, se registró el peso de cada clase que conforma la hojarasca por canasta. Esta consistió en separar toda la hojarasca recogida en cinco grupos: hojas, madera o leña, flores, propágulos y misceláneos o material que no fue posible discernir su origen (Figura 4). Habiendo realizado la distribución de acuerdo con el tipo de material, se colocaron todos los grupos en distintas bolsas de papel pequeñas y se rotularon indicando la fecha del viaje de campo en el que se recogió la hojarasca, su tipo y el número de la cesta de madera. Se tomaron las bolsas y se las colocaron dentro de un horno a 60°C por un periodo de 72 horas para su secado. Finalmente, se pesó la masa seca y registró el valor por unidad de área (g/0.25m2). Figura 3. Ubicación de las cestas dentro de la parcela de estudio 2 3 4 5 1 7 8 10 9 6 10 m 1 0 m 1 0 m 10 m PARCELA 1 PARCELA 2 A B C D Figura 4. Clasificación de hojarasca: Hojas (A), madera (B), flores (C) y propágulos (D) 7 Relación de las proporciones estequiométricas C:N y N:P de la hojarasca Para la determinación de la relación estequiométrica de C y nutrientes (N y P) en la materia orgánica colectada, se utilizó un analizador de carbono-nitrógeno (CHN “analyzer”) y análisis químico de fósforo total (TP). Para efectos del presente estudio, sólo se analizaron las hojas previamente clasificadas (2016-2018). Como parte del proceso de análisis de cada uno de los componentes de la hojarasca, el material fue molido usando una molienda fina utilizando rejillas de 0.841 mm (0.20 mesh). Luego, se colocó el producto obtenido en viales de vidrio con capacidad para 20 mL, y se rotularon para su registro en la bitácora de laboratorio. Preparación de muestras: Carbono-Nitrógeno (CHN). La preparación de las muestras para el análisis de CHN fue el siguiente (Figura 5). Se identificaron los viales de vidrio cuyo contenido de hojas de manglar A. germinans recolectadas y molidas. Con la ayuda de una pinza metálica pequeña, se tomó una cápsula de estaño prensado (8 × 5mm) y se ubicó sobre una balanza electrónico para su tarado. A esta, se añadió material vegetal entre un rango de 4 a 4.5 mg, intervalo recomendado de peso para llevar a cabo la prueba de CHN. Este peso se registró en el formulario de control o cadena de custodia (COC) con el respectivo número de identificación de cada muestra empacada. Las cápsulas de estaño con el peso requerido se colocaron de manera ordenada en bandejas de plástico o “trays”. Asimismo, fueron rotuladas y puestas en una cámara bajo vacío parcial para que la humedad del entorno no las afecte. Los “trays” fueron llevados al laboratorio de servicios analíticos de biogeoquímica de humedales (WBAS, por sus siglas en inglés), con el formulario COC antes elaborado, y de esta forma se pueda obtener el porcentaje de carbono (%C) y nitrógeno (%N). 1. Molienda fina y almacenado de material vegetativo 2. Identificación de viales con hojas 3. Empacado de muestra 4. Ubicación de muestras y registro en COC 5. Análisis de “trays” para obtención de %C 6. Análisis de “trays” para obtención de %N Figura 5. Proceso de preparación de muestras de hojarasca para análisis CHN 8 El %N se obtuvo a través de la pulverización de una parte de las muestras tomadas a través de un analizador elemental ECS 4010 - Costech Analytical Technologies Inc. (Castañeda-Moya, Twilley, y Rivera-Monroy, 2013; Medina, 2016) y las concentraciones fueron reportada en en mg/g hojarasca por área (m2). Preparación de muestras: Fósforo total (TP). Para la preparación de las muestras de TP, se realizó el siguiente protocolo de laboratorio (Figura 6) (Aspila, Agemian y Chau, 1976; Twilley, Rivera-Monroy, y Castañeda-Moya, 2002): Después de la selección de los viales, se taró un matraz Erlenmeyer de 50 mL. Se le colocó un número de identificación junto al número de muestra que también fue registrado en la bitácora del laboratorio. Luego, se añadieron 0.20 gramos del material vegetal (hojas) contenido en los viales en cada matraz y se los colocó en el horno de mufla a una temperatura de 550°C por dos horas para su incineración. Transcurrido este tiempo, se apagó el equipo, se abrió la puerta de este para que la cristalería se enfríe y se pueda tener una mejor manipulación. Seguido a esto, las muestras se diluyeron en 25 mL de solución de ácido clorhídrico (HCl) 1N que fue obtenido a partir de la adición de 85.3 ml de HCl concentrado al agua destilada-desionizada en un balón volumétrico, y elevando el volumen a 1L con el mismo líquido. Los matraces fueron cubiertos con papel “Parafilm®” y colocados por 16 horas en la mesa agitadora a 150 revoluciones por minuto (r/m). Posteriormente, las muestras fueron filtradas a través de papel filtro #42 usando embudos de vidrios de 3 pulgadas. La sustancia extraída es transferida a nuevos viales de vidrio de 20 mL, luego que se hayan enjuagado con agua destilada, para su almacenamiento y posterior rotulación. Figura 6. Proceso de preparación de muestras para análisis TP 2. Identificación de viales con hojas 1. Molienda fina y almacenado de material vegetativo 3. Pesado de material vegetativo (0.20 g) y registro en bitácora 4. Incineración de muestras (550°C, 2 horas) 5. Dilución de muestras (25 ml HCl 1N) 6. Centrifugado (150 r/m, 16 horas) 7. Filtrado de muestras 8. Transferencia de muestra a viales y registro en COC 9. Análisis de muestras para concentraciones P 9 Los viales obtenidos de la extracción o digestión seca fueron llevados a WBAS, con su respectivo formulario COC, para determinar la cantidad de fósforo presente en las hojas de mangle negro recolectadas. El cálculo fue determinado por colorimetría utilizando un análisis de flujo segmentado “Flow Solution IV autoanalyzer 885 nm” (Castañeda-Moya et al., 2013). Las concentraciones de P fueron reportadas en µg/g hojarasca por unidad de área (m2). Contribución de carbono por hojarasca en Port Fourchon y comparación con otros sitios a nivel en el Golfo de México Para conocer la contribución de carbono por PPNh de A. germinans al ecosistema, se estimó el aporte de carbono de la hojarasca basado en todas las muestras recolectadas en los viajes de campo realizados mensuales durante el periodo 2016 a 2019 y la producción de hojarasca obtenida en el primer semestre del presente año. El contenido de carbono que aportan las hojas recolectadas al sitio de estudio se calculó a través del estimado de la producción diaria (g/m2/día), tomando en cuenta los días efectivos entre viajes de campo (Ecuación 1). Los valores obtenidos previamente fueron utilizados para el cálculo de producción mensual (g/m2/mes) (Ecuación 2) y posterior obtención de producción anual (g/m2/año) (Ecuación 3). El aporte de C al sistema del manglar (Ecuación 4) fue obtenido del producto de la producción de hojarasca anual eutilizando el factor de conversión de C del 44% y confirmados con los datos de C obtenidos directamente del laboratorio (ver Cuadro 4) (Danielson et al., 2017; Ewe et al., 2006). Los valores finales fueron reportados en gC/m2/año. Hojarasca Ag (g/0.25m2) Días efectivos × Área canasta [1] Producción diaria Ag (g/m2/día) × N° días totales mes de recolección (g/m2) [2] Producción Ag (g/m2/mes) × 12 [3] Producción anual Ag (g/m2/año) × 0.44 [4] Se realizó la comparación de los resultados obtenidos con estudios de productividad similares (PPN) a esta investigación. La selección de literatura se la realizó a través de bases de datos internacionalmente relevantes como “Elsevier”, “Journal of Storage” (JSTOR), “Mendeley”, “Research Gate”, “Springer Link” y “Wiley Online Library”. Para la búsqueda de información se utilizaron los siguientes criterios: 1) artículos científicos que contienen información sobre la evaluación de PPNh en bosques de manglar de cualquier especie, y 2) estudios realizados dentro de los límites correspondientes al Golfo de México. Por lo tanto, las palabras claves utilizadas en el proceso de búsqueda fueron: “mangrove”, “litterfall”, “net primary productivity”, “NPP” y “Gulf of Mexico” (manglar, hojarasca, productividad primaria neta, PPN y Golfo de México respectivamente). 10 Posterior a la búsqueda y clasificación de literatura útil, se realizó una base de datos en Excel® y se logró identificar las siguientes variables: lugar y país del artículo en análisis, nombre del sitio de estudio especie de mangle dominante, peso seco de hojarasca tanto en g/m2/año como gC/m2/año y finalmente, los autores de la investigación. Análisis estadístico Las bases de datos empleadas en el estudio se construyeron a partir de los registros realizados en cada viaje de campo y resultados obtenidos luego de realizar los análisis de laboratorio correspondientes usando el programa Excel®. Para conocer la influencia tanto del año como las estaciones en la producción de hojarasca, se utilizó un Análisis de Varianza (ANDEVA) de dos factores (años y estacionalidad). La variación en las proporciones de C: N y N: P en las muestras de hojarascas analizadas se conoció a través de la aplicación de regresión lineal que permitió estimar la relación e influencia entre los nutrientes evaluados en la productividad del bosque de manglar en Port Fourchon, Louisiana. Se utilizó el programa “Statistical Analysis System” (SAS versión 9.4®) y se trabajó utilizando un nivel de significancia de 5% (α = 0.05). 11 3. RESULTADOS Y DISCUSIÓN Variación estacional e interanual de PPNh de A. germinans e influencia con otros ecotipos de manglar en el Golfo de México La variación estacional e internanual de hojarasca en la especie A. germinans fue obtenida a partir del peso de la hojarasca registrado (g/0.25 m2) en el periodo 2016 a 2020, tomando en cuenta que para el año 2020 sólo se reportan la hojarasca obtenida en el primer semestre. La variación interanual de PPNh fue estimada a través de la suma de los valores promedios de producción anual por canasta (Cuadro 1). Cuadro 1. Productividad primera neta (PPNh) anual (2016-2020) de un bosque de A. germinans Sitio Año N° Canastas Ag Hojas (g/0.25m2) PFF 2016 10 159.190 PFF 2017 10 81.703 PFF 2018 10 131.698 PFF 2019 10 52.355 PFF 2020i 10 154.380 PFF: Port Fourchon Fringe; Ag: Avicennia germinans i El peso de hojarasca reportado corresponde al primer semestre del año Para conocer la variación estacional dentro del periodo evaluado, se agruparon los valores promedios de producción mensual por cesta de acuerdo a las estaciones marcadas por el calendario metereológico del Servicio Metererológico Nacional de Estados Unidos (NWS por sus siglas en inglés) (Invierno: diciembre 1 a febrero 28, Primavera: marzo 1 a mayo 31, Verano: junio 1 a agosto 31, y Otoño: septiembre 1 a noviembre 30]. Finalmente, se realizó su sumatoria y se determinaron los valores por cada estación en los años evaluados (Cuadro 2). Cuadro 2. Variación estacional de PPNh de A. germinans Sitio Estación N° Canastas Ag Hojas (g/0.25m2) PFF Invierno 10 367.785 PFF Primavera 10 338.144 PFF Verano 10 150.375 PFF Otoño 10 380.913 PFF: Port Fourchon Fringe; Ag: Avicennia germinans Una vez calculada la variación anual de hojarasca, se realizó la comparación de los resultados obtenido entre los años considerado para su evaluación (Figura 7). A pesar que en el 2016 sólo se realizó la toma de muestra en los últimos meses del año (noviembre y diciembre), la PPNh obtenida de A. germinans fue mayor en comparación con los otros escenarios de producción anual. La 12 cantidad de biomasa obtenida este año se debe a los vientos de alta velocidad registrados durante situaciones de precipitaciones abundantes en Louisiana antes de los meses en los que se realizó la toma de las muestras (U.S. National Centers for Environmental Information, 2019). Esto pudo haber facilitado la caída de hojarasca y aumentar su volumen (Eslami-Andargoli, Dale, Sipe y Chaseling, 2009; Ward, Friess, Day y MacKenzie, 2016). La baja productividad de PPNh en 2017 y 2019, se ve influenciada por el paso de huracanes (Harvey en 2017 y Barry en 2019) y una tormenta tropical (Cindy en 2017) en el área de estudio (U.S. National Weather Services, 2020). Las fuertes corrientes de viento y las acciones de las olas dispersan la hojarasca producida a los ecosistemas costeros cercanos (Alongi, 1998; Mo, Kearney y Turner, 2020), influyendo en la cantidad de PPNh registrada en bitácora. Otra situación para considerar la baja producción de biomasa del bosque de A. germinans, son los eventos de fríos severos ocurridos al final del 2017 y que continuaron hasta los primeros días del mes de enero en el 2018 afectando la productividad primaria neta de ese año (Osland et al., 2020). Con respecto a la variación estacional PPNh del mangle negro en estudio (Figura 8), se encontró que otoño es la estación en donde más se registra la caída de hojarasca. La estación señalada coincide con la etapa de senescencia de los tejidos de las hojas de A. germinans (Mfilinge, Atta y Tsuchiya, 2005; Mchenga y Ali, 2017). Invierno fue la segunda estación con mayores niveles de PPNh fue invierno. Este resultado indica que los picos de producción de hojas senescentes alcanzan el máximo en meses del año cuando la temperatura empieza a declinar. De esta forma, la materia orgánica se acumula en el suelo donde la tasa de descomposición es baja debido a las bajas temperaturas o es exportada por acción de la marea (Mfilinge et al., 2005; Zhang et al., 2014). 159.190 81.703 131.698 52.355 154.380 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 2016 2017 2018 2019 2020 A g H o ja s (g /0 .2 5 m 2 ) Años Figura 7. Productividad primera neta (PPNh) anual (2016-2020) de A. germinans 13 Producción de hojarasca e interacción entre años y estaciones. Luego de haber conocido las cantidades de producción de hojarasca del bosque monoespecífico de A. germinans en Port Fourchon, fue necesario aplicar un análisis de varianza (ANDEVA) para conocer si existe alguna interacción entre los años y las estaciones consideradas para el estudio a través de sus medias. La ANDEVA es de dos factores: Años y estaciones (Cuadro 3). La interacción entre las variables años y estaciones mostró diferencia significativa (P < 0.05). Lo cual indica que la cantidad de hojarasca producida anualmente, depende de las condiciones climáticas que se presentan en cada estación del año y causan una influencia directa en el bosque de mangle (Edwards et al., 2018). Las perturbaciones climáticas más conocidas dentro de la zona del Golfo de México son los huracanes (Danielson et al., 2017), ya que desencadena una alteración de factores como el viento, frecuencia de lluvias y origen de tormentas (Tanner, Rodríguez-Sanchez, Healey, Holdaway y Bellingham, 2014), que generan un efecto significativo en la PPNh y en la recuperación del ecosistema (Danielson et al., 2017; Lugo, 2008; Smith et al, 2009). Cuadro 3. Análisis de varianza (ANDEVA) de dos factores Fuente de variación GL SS MS F Pr > F Años 4 150.717 37.679 2.180 0.0755 Estaciones 3 978.740 326.246 18.889 < .0001* Canastas 9 567.125 63.013 3.650 0.0005* Años × Estaciones 6 8,172.295 1,362.049 78.850 < .0001* *La correlación es significativa al nivel del 5% (α=0.05) GL: Grados de libertad; SS: Suma de cuadrados; MS: Cuadrado medio; F: Valor F; Pr > F: Valor de la probabilidad 367.79 338.14 150.38 380.91 0 50 100 150 200 250 300 350 400 Invierno Primavera Verano Otoño A g H o ja s (g /0 .2 5 m 2 ) Estaciones Figura 8. Variación estacional de PPNh de A. germinans 14 Relación de las proporciones estequiométricas C: N, N: P de la hojarasca e influencia de la productividad del bosque de manglar Luego de haber procesado las muestras de hojarasca obtenidas de cada canasta en laboratorio, se obtuvieron las concentraciones de C y N, numerales (mg/ghojas.m2) y porcentuales (%), y también la cantidad de fósforo presente (µg/ghojas. m2). Se realizó un promedio mensual de todos los valores obtenidos para cada nutriente presente en la hojarasca recolectada en los viajes de campo realizados entre los periodos 2016 a 2018 (Cuadro 4). A partir de los análisis llevados a cabo, se identificó que, dentro del contexto de composición de nutrientes en la hojarasca, el C es el elemento que se encuentra en mayor proporción en las muestras analizadas en comparación con el N (Kamruzzaman, Basak, Paul, Ahmed y Osawa, 2019). El presente escenario se da ya que en la hojarasca se encuentran compuestos orgánicos recalcitrantes que ayudan aumentar la fuente de C como lo son la celulosa y la lignina, formadores de estructuras de sostén (Talbot y Treseder, 2012; Wang et al., 2016; Kamruzzaman et al., 2019) y que pueden ser de difícil degradación a elementos sencillos para que puedan ser asimilables para la planta (Srisunont, Jaiyen, Tenrung, Likitchaikul y Srisunont, 2017). La tendencia de concentraciones obtenidas de los elementos C y N en este estudio es inversa a la registrada en investigaciones previas, en donde A. germinans posee mayores unidades de N debido que los compuestos de celulosa y lignina han sufrido un rápido proceso de degradación, causando que los valores de C disminuyan (Robertson, 1988; Steinke, Holland y Singh, 1993; Galeano, Mancera y Medina, 2010). Los altos niveles de N en la hojarasca de los estudios antes mencionados, también se encontrarían influenciados por las cantidades de taninos en las hojas que inhiben la degradación de estos elementos (Steinke et al., 1993; Torres, Infante-Mata, Sánchez, Espinoza-Tenorio y Barba, Cuadro 4. Análisis de hojarasca para obtención de niveles de C, N y P total Sitio Mes Año C (%) N (%) C (mg/ghojas.m2) N (mg/ghojas.m2) TP (µg/ghojas.m2) PFF 11 2016 44.03 0.94 440.27 9.35 948 PFF 12 2016 43.29 0.94 432.89 9.42 948 PFF 1 2017 45.21 1.30 452.07 12.96 1,043 PFF 2 2017 43.37 1.38 433.74 13.85 1,190 PFF 3 2017 46.08 1.02 460.79 10.20 879 PFF 4 2017 42.66 0.93 429.33 9.31 1,041 PFF 6 2017 44.18 1.34 439.38 13.45 1,029 PFF 7 2017 46.02 1.01 460.17 10.11 1,042 PFF 9 2017 43.84 0.93 438.44 9.26 984 PFF 10 2017 44.95 0.83 449.48 8.30 837 PFF 11 2017 43.01 0.73 430.09 7.32 776 PFF 2 2018 46.25 1.20 462.55 12.02 1,076 PFF 3 2018 46.06 1.71 460.57 17.12 1,421 PFF 4 2018 47.57 1.91 475.66 19.05 1,201 PFF 5 2018 43.20 1.33 432.05 13.34 1,283 PFF: Port Fourchon Fringe; C: Carbono; N: Nitrógeno; TP: Fósforo total. 15 2018), pero que aportan un gran valor nutricional y de interés para los microorganismos descomponedores que se encuentran en el medio (S. Wafar, Untawale y Wafar, 1997; Vinh, Allenbach, Linh y Marchand, 2020). Las bajas cantidades de N y P evidenciadas se deben a la poca disponibilidad de estos nutrientes en el sustrato donde se está desarrollando el bosque de mangle (Srisunont et al., 2017; Kamruzzaman et al., 2019). El recurso suelo sufrió un proceso de meterorización que está dando paso a la lixiviación de estos nutrientes (Romine y Metzger, 1939; Reef et al., 2010). Todo esto limita al manglar en la absorción de los mismos que posteriormente le servirán para el crecimiento de nuevo material vegetativo (Lugo y Snedaker, 1974; Reef et al., 2010; Rovai et al., 2018). Las concentraciones de N resultantes en las hojas de A. germinans también se deben a la capacidad de absorción foliar de este elemento encontrado en la atmósfera y la forma en que es asimilado en forma de amonio (NH3) por las proteínas solubles en cada árbol de mangle (Fogel et al., 2008). Además, las bajas concentraciones de P obtenidas se deben a que este elemento puede estar inmóvil y no puede ser aprovechado totalmente por las raíces y luego ser distribuido a diferentes estructuras de la planta (Reef et al., 2010). Relación de las proporciones estequiométricas. Una vez conocida la proporción de nutrientes (C, N y P) que componen la hojarasca presente en los bosques monoespecíficos de A. germinans, es necesario estimar la influencia que poseen entre sí al momento que hayan caído al suelo. Por lo tanto, se utilizó una correlación de Pearson para conocer la fuerza de asociación estequiométrica entre las variables C, N y P. Seguidamente, se aplicó una regresión lineal para poder estimar el comportamiento de los nutrientes cuando exista relación de dependencia entre ellos. La relación de los nutrientes fue evaluada usando los cocientes C:N y N:P. Dentro de la proporción estequiométrica C:N, la correlación de Pearson demostró que el grado asociación existente entre estos nutrientes es moderada (Cuadro 5). La asociación entre estas variables se debe a la disposición del C y N en el suelo para ser aprovechados por la especie A. germinans a través de la descomposición de la materia orgánica disponibles a través de las bacterias denitricadoras que se desarrollan en un medio anóxico (Mfilinge et al., 2005; Shiau y Chiu, 2020). Por otro lado, el análisis de correlación N:P mostró una relación alta entre ambas variables (Cuadro 6), debido que son nutrientes complementarios y esenciales para que la hoja complete procesos bioquímicos como la respiración, transpiración y fotosíntesis (Minden, Kleyer y Byers, 2014; Pang et al., 2020). La presencia tanto del N como del P en los sustratos de desarrollo de los bosques de manglar en el norte, noroeste y suroeste del Golfo de México, dependen directamente de la presencia de sedimentos que pueden ser arrastrados por los variantes niveles de marea y depositados en el suelo para que puedan ser asimilados por los especies de mangle presentes (Osland et al., 2018). 16 Cuadro 5. Análisis de correlación de Pearson entre proporciones C:N Cuadro 6. Análisis de correlación de Pearson entre proporciones N:P Parámetros estadísticos Nutrientes evaluados Nitrógeno (N) Fósforo (P) Nitrógeno (N) N& 15 15 Nivel de significancia 0.0001* Coeficiente de correlación 1.000 0.8337 Fósforo (P) N& 15 15 Nivel de significancia 0.0001* Coeficiente de correlación 0.8337 1.000 *La correlación es significativa al nivel de 5% (α=0.05). &Muestra usada en el análisis de correlación Seguidamente, se aplicó una regresión lineal para estimar la relación y el comportamiento entre las proporciones de los nutrientes que fueron encontrados en las hojas de A. germinans: C, N y P. Los modelos de regresiones para C:N y N:P demostraron que las variables evaluadas en cada escenario tienen una relación positiva en su línea de tendencia, pero poseen un coeficiente de determinación que nos indican que los datos utilizados para el análisis no se ajustan a los modelos (R2 < 0.70) (Figura 9). El desajuste se debe a la variación de las condiciones atmosféricas en el sitio de estudio, suscitadas a partir de depresiones como el huracán Harvey y la tormenta tropical Cindy en 2017 (U.S. National Weather Services, 2020) que causaron variaciones en la producción de biomasa recolectada para ser analizada en laboratorio (Mo et al., 2020). A pesar de que los coeficientes de determinación son menores a lo requerido (R2 < 0.70), los modelos lineales resultantes de la estequiometría C:N y N:P poseen valores probabilísticos menores al nivel de significancia determinado para la investigación (α = 0.05) (Cuadro 7). Por lo que se puede afirmar que los modelos lineales de las proporciones entre los nutrientes evaluados son significativos. Parámetros estadísticos Nutrientes evaluados Carbono (C) Nitrógeno (N) Carbono (C) N& 15 15 Nivel de significancia 0.039* Coeficiente de correlación 1.00 0.536 Nitrógeno (N) N& 15 15 Nivel de significancia 0.039* Coeficiente de correlación 0.536 1.00 *La correlación es significativa al nivel de 5% (α=0.05). &Muestra usada en el análisis de correlación 17 Desde el punto de vista biológico, el coeficiente de determinación obtenido obtenido en la proporción C:N se debe a la relación funcional que tiene el elemento N sobre la regulación de las cantidades de C durante la translocación (Chapin et al., 2011). Proceso en el cual la planta reincorporará el N al sistema a través de la hojarasca en niveles senescentes debido que este nutriente se encuentra en cantidades limitadas en el suelo (Wang, M. Wang y Lin, 2003). Mientras tanto, la planta evaluará las estructuras foliares vivas que no están aportando a suplir los niveles de N requeridos e inducirá a su defoliación, a pesar que no se encuentren estado de senescencia (Ãgren, 2008). Por otro lado, el R2 obtenido en la relación N:P es el debido que ambos nutrientes poseen una baja disponibilidad en el entorno y son obtenidos mediante la reabsorción de estos elementos encontrados en la hojarasca una vez que esta se incorporó al suelo y fue asimilado por la planta (Reed, Townsend, Davidson y Cleveland, 2012). Cuadro 7. Regresiones lineales para proporciones estequiométricas C:N y N:P GL SS MS F Pr > F Regresión C:N Modelo 1 44.008 44.008 5.23 0.0396* Error 13 109.351 8.411 Total 14 153.359 Relación N:P Modelo 1 285,190 285,190.00 29.63 0.0001* Error 13 125,122 9,624.77 Total 14 410,312 *La correlación es significativa al nivel de 5% (α=0.05) C: Carbono; N: Nitrógeno; P: Fósforo; GL: Grados de libertad; SS: Suma de cuadrados MS: Cuadrado medio; F: Valor F; Pr > F: Valor de la probabilidad y = 0.1208x - 42.27 R² = 0.2868 0 5 10 15 20 25 420 440 460 480 N (m g /g h o ja s. m 2 ) C (mg/ghojas.m2) y = 43.154x + 542.98 R² = 0.6953 0 200 400 600 800 1,000 1,200 1,400 1,600 0 10 20 30 T P ( µ g /g h o ja s. m 2 ) N (mg/ghojas.m2) A B Figura 9. Regresión lineal para proporciones C:N (A) y N:P (B) 18 Evaluación de la contribución de carbono por hojarasca en Port Fourchon comparativamente con otros sitios a nivel en el Golfo de México La contribución de carbono (C) por caída de hojarasca fue calculado para cada canasta establecidas en las parcelas de estudio. Posteriormente, se obtuvo el valor promedio de aporte de C por parte del bosque de A. germinans al ecosistema (Cuadro 8). El bosque de monoespecífico de manglar en estudio aporta un aproximado de 154.628 gC/m2/año. Cuadro 8. Contribución promedio anual de C al ecosistema Sitio Plot N° Canasta Hojarasca (g/m2/año) Hojarasca (gC/ m2/año) PFF 1 1 256.584 112.897 PFF 1 2 343.443 151.115 PFF 1 3 374.640 164.841 PFF 1 4 393.308 173.055 PFF 1 5 405.457 178.401 PFF 2 6 422.131 185.738 PFF 2 7 358.794 157.870 PFF 2 8 330.148 145.265 PFF 2 9 322.746 142.008 PFF 2 10 307.018 135.088 Contribución de C promedio al sistema 351.427 154.628 PFF: Port Fourchon Fringe; C: Carbono La contribución promedio de C al sistema depende totalente de altas o bajas cantidades de productividad primaria neta de los bosques de manglar (Ochoa-Gómez et al., 2019), que a su vez influyen en el potencial de este ecosistema para proveer servicios ecosistémicos (SE) como el secuestro, fijación y almacenamiento de C al suelo, que ayudan a mitigar el exceso de CO2 en la atmósfera (McLeod et al., 2011). Los manglares, en comparación con otros tipos de bosques como los templados y los tropicales, son ecosistemas con mayor capacidad para llevar a cabo los SE antes mencionados (Donato et al., 2011). Por ello, la necesidad de comparar el resultado obtenido de aporte de C con literatura científica de estudios llevados a cabo en todo el área del Golfo de México (Cuadro 9). A pesar que el presente estudio se encuentra ubicado a mayor latitud que los estudios previos, este reporta mayor aporte de C con respecto a las cantidad registradas en estudios realizados en las localidades de Quintana Roo, La Mancha Sur IV, Laguna Chica y Barra de Navidad en México (Figura 10) (Agraz-Hernández et al., 2011; Infante-Mata, Moreno-Casasola, & Madero-Vega, 2012; Mendoza-Morales et al., 2016; Navarrete y Oliva-Rivera, 2002). Las diferencias entre temperaturas anuales promedios del aire y las precipitaciones entre latitudes (Yando et al., 2016; Osland et al., 2018), deberían ser limitantes para que en Port Fourchon se reporte menor cantidad 19 de contribución de C y no se evidencie mayores unidades gC/m2/año que en latitudes tropicales más bajas (Ezcurra et al., 2016). Los otros estudios analizados contribuyen mayores niveles de C al ecosistema que lo registrado en Port Fourchon, pero en estos no sólo se desarrollan bosques de A. germinans. Si únicamente se consideran sitios monoespecíficos con especies de mangle negro, el aporte de C registrado en la presente investigación es inferior y sólo supera al registrado en el punto Basin-Scrub en Laguna de Términos (Cuadro 9) (Day et al., 1996). 20 Figura 10. Aportación de C por hojarasca a nivel del Golfo de México 0 200 400 600 800 1,000 1,200 1,400 M ec o ac án B . C h ic a E st er o P ar g o E l V er d e A g u a B ra v a T ér m in o s B as in A T ér m in o s S cr u b T ér m in o s B as in B T ér m in o s F ri n g e L ag u n a P u er to R ic o L ag u n a C ar lo s L ag u n a A ta st a L ag u n a P o m T ec o n ap a Q u in ta R o o L a M an ch a- C h ic o L a M an ch a- B as in I L a M an ch a- B as in I I L a M an ch a- F ri n g e S o n te co m ap án M ag d al en a E v er g la d es -S R S 4 E v er g la d es -S R S 5 E v er g la d es -S R S 6 E v er g la d es -T S 8 M o g o te B al an d ra C o n ch al it o U rí as I U rí as I I E l V er d e P . T ig ra B ar ra d e N av id ad L ag u n a d e T am p am ac h o co L a M an ch a S u r I L a M an ch a S u r II L a M an ch a S u r II I L a M an ch a S u r IV L a M an ch a C en tr o I L a M an ch a C en tr o I I L a M an ch a N o rt e I L a M an ch a N o rt e II L ag u n a d e T ér m in o s R iv er in e L ag u n a d e T ér m in o s F ri n g e L ag u n a d e T ér m in o s B as in L ag u n a C h ic a C el es tú n B ah ía d e L o b o s C el es tú n Y u ca lp et én C h el em D zi la m R . L ag ar to s P u er to M o ro ch o s X ca la k C h et u m al L ag u n a d e T ér m in o s B ar ra d e N av id ad H u iz ac h e- C ai m an er o P o rt F o u rc h o n g C /m 2 /a ñ o Sitio de Estudio 21 Cuadro 9. Evaluación de contribución de C por hojarasca en Port Fourchon con estudios previos en el Golfo de México Sitio de Estudio País Muestreo Ecotipo Especie Dominante Hojarasca en peso seco Fuente g/ m2/año gC/ m2/año Laguna de Mecoacán México MM 614.45 270.36 López-Portillo y Ezcurra, 1985 Laguna de Términos México B. Chica MM 1,251.90 550.84 Day et al., 1987 Estero Pargo 834.10 367.00 Laguna El Verde México Lr 1,100.00 484.00 Flores-Verdugo et al., 1987 Teacapan-Agua Brava México Rm, Lr, Ag 1,417.00 623.48 Flores-Verdugo et al., 1990 Laguna de Términos México Basina Ag 496.00 218.24 Day et al., 1996 Scrub Ag 307.00 135.08 Basinb Ag 410.00 180.40 Fringe Ag, Rm 793.00 348.92 Laguna de Puerto Rico México MM 660.65 290.69 Barreiro-Güemes et al., 1999 Laguna de Carlos MM 1,051.20 462.53 Laguna de Atasta MM 1,124.20 494.65 Laguna de Pom MM 1,646.15 724.31 Barra de Tecoanapa México Ce 949.00 417.56 Tovilla-Hernández y De la Lanza, 1999 Quintana Roo México Rm 261.00 114.84 Navarrete y Oliva-Riviera, 2002 Laguna La Mancha México B. Chico 857.75 377.41 Utrera-López y Moreno-Casasola, 2008 Basin I 1,069.45 470.56 Basin II 777.45 342.08 Fringe 1,715.50 754.82 Laguna Sontecomapan México Relic Riverine MM 1,116.00 491.04 Aké-Castillo, Vázquez, & López- Portillo, 2006 Bahía Magdalena México Rm, Lr, Ag 1,417.00 623.48 Chávez-Rosales, 2006 Ag: Avicennia germinans; Rm: Rhizophora mangle; Lr: Laguncularia racemosa; Ce: Conocarpus erectus; MM: Manglar mixto 22 Cuadro 9. Continuación. Evaluación de contribución de C por hojarasca en Port Fourchon con estudios en el Golfo de México Sitio de Estudio País Muestreo Especie Dominante Hojarasca en peso seco Fuente g/ m2/año gC/ m2/año Everglades, Florida Estados Unidos SRS4 Rm, Lr, Ce 2,066.00 909.04 Ewe et al., 2006 SRS5 Rm, Ag, Lr 1,173.00 516.12 SRS6 Rm, Ag, Lr 2,208.00 971.52 TS8 Ce, Rm 340.00 149.60 El Mogote México Rm, Lr, Ag 740.20 325.69 Félix-Pico et al., 2006 Balandra Rm 948.00 417.12 El Conchalito Rm, Lr, Ag 590.02 259.61 Estero de Urías I Ag 651.70 286.75 Estero de Urías II Rm 1,010.00 444.40 El Verde Lr 1,100.00 484.00 P. Tigra/A. Brava Rm, Lr, Ag 1,015.00 446.60 Barra de Navidad Rm, Lr, Ag 1,287.00 566.28 Laguna de Tampamachoco/Esteros de Tumilco y Jácome México Ce 177.84 78.25 Basañez-Muñóz et al., 2008 Laguna La Mancha México Sur I Rm 1,224.90 538.96 Agraz Hernandez et al., 2011 Sur II Rm, Ag 2,734.30 1,203.09 Sur III Ag, Rm 1,068.10 469.96 Sur IV Ag, Rm 172.25 75.79 Centro I Rm, Lr 469.00 206.36 Centro II Ag, Rm 1,387.30 610.41 Norte I Rm 1,231.30 541.77 Norte II Rm, Lr, Ag, Ce 1,666.70 733.35 Ag: Avicennia germinans; Rm: Rhizophora mangle; Lr: Laguncularia racemosa; Ce: Conocarpus erectus 23 Cuadro 9. Continuación. Evaluación de contribución de C por hojarasca en Port Fourchon con estudios en el Golfo de México Ubicación País Ecotipo Especie Dominante Hojarasca en peso seco Fuente g/ m2/año gC/ m2/año Laguna de Términos México Riverine 1,281.00 563.64 Coronado-Molina et al., 2012 Fringe 973.00 428.12 Basin 526.00 231.44 Laguna Chica México Lr, Rm 266.71 117.35 Infante-Mata et al., 2012 Celestún México Rm 1,197.00 526.68 Adame y Lovelock, 2011 Bahía de Lobos Ag 712.00 313.28 Celestún México 1,058.50 465.74 Adame et al., 2012 Yucalpetén 1,073.10 472.16 Chelem 1,178.95 518.74 Dzilam 1,270.20 558.89 R. Lagartos 708.10 311.56 Puerto Morochos 616.85 271.41 Xcalak 722.70 317.99 Chetumal 715.40 314.78 Laguna de Términos México Rm 1,499.15 659.63 Agraz-Hernández et al., 2015 Barra de Navidad México MM 229.44 100.95 Mendoza-Morales et al., 2015 Huizache- Caimanero México Lr, Ag 1,352.55 595.12 Flores-Cárdenas et al., 2017 Port Fourchon Estados Unidos Franja Ag 351.43 154.63 Presente estudio Ag: Avicennia germinans; Rm: Rhizophora mangle; Lr: Laguncularia racemosa; Ce: Conocarpus erectus 24 4. CONCLUSIONES • La cantidad promedio anual de hojarasca tiene una estrecha interacción con las estaciones y los eventos climáticos que se desarrollen en cada época. La mayor variación interanual de hojarasca en el bosque monoespecífico de A. germinans tuvo lugar en el año 2016, mientras que en términos de variación estacional (PPNh), otoño fue el periodo con mayor caída de hojarasca. • El carbono (C) se encuentra en mayor proporción que el nitrógeno (N) en la hojarasca recolectada de A. germinans, mientras que el fósforo (P) fue el nutriente hallado en menor cantidad debido a procesos de translocación en época de invierno. • En Port Fourchon, la contribución de carbono (C) por hojarasca fue mayor que otros estudios de latitudes tropicales en el Golfo de México. Esto indica la existencia de ríos que aportan nutrientes al sistema creando un ambiente geomorfológico con mayor influencia en el desarrollo del bosque. 25 5. RECOMENDACIONES • Diseñar un modelo espaciotemporal que permita determinar el patrón de producción interanual y estacional de la hojarasca tomando en cuenta las condiciones climáticas y las perturbaciones naturales que se pueden suscitar en el sitio de estudio. De esta forma, se podrá obtener un estimado de “litterfall” de A. germinans para cada año y estación evaluada en Port Fourchon Interior. • Determinar el tiempo de degradación de la hoja en el suelo y analizar la dinámica de los nutrientes presentes en la hoja en los diferentes estratos del suelo. • Comparar el aporte de carbono obtenido en el bosque A. germinans con otros estudios a nivel mundial. • Replicar el estudio en bosques de mangle con menores latitudes tropicales (manglares sudamericanos) para conocer las tasas de PPNh y el aporte de carbono al sustrato en el que se desarrollan. 26 6. LITERATURA CITADA Aburto-Oropeza, O., Ezcurra, E., Danemann, G. D., Valdez, V., Murray, J. H. y Sala, E. (Julio de 2008). 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Preparación de muestras para análisis TP: Pesado de material vegetativo (A), incineración (B) y filtrado de muestras 38 Anexo 5. Base de datos para la producción anual de hojarasca por canasta Año N° Canasta Ag Hojarasca (g/0.25m2) 2016 1 9.040 2016 2 18.485 2016 3 11.680 2016 4 21.040 2016 5 19.685 2016 6 16.155 2016 7 13.395 2016 8 17.245 2016 9 9.780 2016 10 22.685 2017 1 5.341 2017 2 7.002 2017 3 8.066 2017 4 9.600 2017 5 9.941 2017 6 9.177 2017 7 8.338 2017 8 8.068 2017 9 8.975 2017 10 7.195 2018 1 9.688 2018 2 14.236 2018 3 13.601 2018 4 12.018 2018 5 14.348 2018 6 19.502 2018 7 12.679 2018 8 12.393 2018 9 11.582 2018 10 11.651 2019 1 3.089 2019 2 5.756 2019 3 7.151 2019 4 4.688 2019 5 5.519 2019 6 5.748 2019 7 7.343 2019 8 3.800 2019 9 4.836 2019 10 4.426 Ag: Avicennia germinans 39 Anexo 5. Continuación. Base de datos para la producción anual de hojarasca por canasta Año N° Canasta Ag Hojarasca (g/0.25m2) 2020 1 8.070 2020 2 15.065 2020 3 29.390 2020 4 8.880 2020 5 27.465 2020 6 14.300 2020 7 13.350 2020 8 13.510 2020 9 16.985 2020 10 7.365 Ag: Avicennia germinans Anexo 6. Calendario de estaciones meteorológicas según el NWS Estaciones Fecha Inicio Fecha Fin Invierno Diciembre 1 Febrero 28 Primavera Marzo 1 Mayo 31 Verano Junio 1 Agosto 31 Otoño Septiembre 1 Noviembre 30 Fuente: Servicio Meteorológico Nacional de los Estados Unidos (NWS) 40 Anexo 7. Base de datos para la producción estacional de hojarasca Sitio Año Estación N° Canasta Ag Hojarasca (g/0.25m2) PFF 2016 Invierno 1 7.43 PFF 2016 Invierno 2 11.46 PFF 2016 Invierno 3 8.21 PFF 2016 Invierno 4 13.52 PFF 2016 Invierno 5 13.27 PFF 2016 Invierno 6 13.46 PFF 2016 Invierno 7 9.13 PFF 2016 Invierno 8 11.55 PFF 2016 Invierno 9 7.68 PFF 2016 Invierno 10 12.77 PFF 2017 Primavera 1 2.28 PFF 2017 Primavera 2 3.07 PFF 2017 Primavera 3 4.05 PFF 2017 Primavera 4 3.37 PFF 2017 Primavera 5 4.61 PFF 2017 Primavera 6 3.03 PFF 2017 Primavera 7 2.55 PFF 2017 Primavera 8 3.01 PFF 2017 Primavera 9 1.99 PFF 2017 Primavera 10 3.30 PFF 2017 Verano 1 2.08 PFF 2017 Verano 2 8.21 PFF 2017 Verano 3 6.89 PFF 2017 Verano 4 6.57 PFF 2017 Verano 5 8.87 PFF 2017 Verano 6 8.42 PFF 2017 Verano 7 6.09 PFF 2017 Verano 8 6.23 PFF 2017 Verano 9 7.78 PFF 2017 Verano 10 1.82 PFF 2017 Otoño 1 10.27 PFF 2017 Otoño 2 14.77 PFF 2017 Otoño 3 15.09 PFF 2017 Otoño 4 24.63 PFF 2017 Otoño 5 18.05 PFF 2017 Otoño 6 14.78 PFF 2017 Otoño 7 17.95 PFF 2017 Otoño 8 15.83 PFF 2017 Otoño 9 19.02 PFF 2017 Otoño 10 17.57 PFF: Port Fourchon Fringe: Ag: Avicennia germinans 41 Anexo 7. Continuación. Base de datos para la producción estacional de hojarasca Sitio Año Estación N° Canasta Ag Hojarasca (g/0.25m2) PFF 2017 Invierno 1 17.91 PFF 2017 Invierno 2 24.44 PFF 2017 Invierno 3 19.74 PFF 2017 Invierno 4 20.15 PFF 2017 Invierno 5 20.05 PFF 2017 Invierno 6 22.89 PFF 2017 Invierno 7 17.51 PFF 2017 Invierno 8 14.56 PFF 2017 Invierno 9 15.34 PFF 2017 Invierno 10 16.31 PFF 2018 Primavera 1 20.36 PFF 2018 Primavera 2 26.84 PFF 2018 Primavera 3 28.12 PFF 2018 Primavera 4 25.17 PFF 2018 Primavera 5 31.11 PFF 2018 Primavera 6 43.30 PFF 2018 Primavera 7 28.66 PFF 2018 Primavera 8 26.73 PFF 2018 Primavera 9 27.57 PFF 2018 Primavera 10 24.30 PFF 2018 Verano 1 1.65 PFF 2018 Verano 2 5.85 PFF 2018