INVENTARIO DE ARTROPOOOS Y PATOGENOS DE ANONACEAS EN HONDURAS POR Ca::dos df.dej-atzdt.o --&tanadino ?JLzbina TE SI S PRESENTADA A LA ESCUELA AGRICOLA PANAMERICANA PARA OPTAR AL TITULO DE INGENIERO AGRONOMO El Zamorano, Honduras 25 de Abrll de 1992 • ' '- ii IINEIITA"RlO DE ARTROPODOS Y PATOGENOS DE Al10NACEAS EN HONDURAS Po< Carlos Alejandro Granadino Urbina El autor concede a la Escuela Agrícola Panamericana permiso para reproducir y distribuir copias de este trtlbajo para los usos que considere necesarios. Para otras personas y otros fines, se reser­ van los derechos de autor. 25 de abril de 1992 • A Dios Todopoderoso; iii DEDICATORIA Por nunca abandonarme en el largo camino de la vida. A mis padres; Por todo su amor, comprensión y apoyo en todos los momentos de mi vida. A mi hermano: Por todas las experiencias que hemos compartido y por ser un ejemplo que debo seguir. A mi nana: Por todo su cariño y afecto incondicional A mi familia y amigos: Por ser siempre un pilar fundamental en mi formación profesional y personal. iv AGRADECIHIENTOS Agradezco a mis asesores por todos sus consejos y críticas para este trabajo, en forma especial al Dr. Ronald D. Cave por todo el intéres y confianza depositada en este trabajo. Brindo mis más sinceros agradecimientos y muestras de gratitud a todo el personal del Departamento de Protección Vegetal por la ayuda y apoyo proporcionados durante la realización de este trabajo. V nmrc:E PORTADA................................................ i DEREClios DE AUTOR...................................... ii DEDICATORIA...... . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . iii AGRADECIMIEI!TOS........................................ iv INDICE GENERAL......................................... V IUDICE DE CUADROS...................................... vi INDICE DE FIGURAS ••••..•••...••••••.•....•••....••••••• viii L H. INTRODUCCION •••....••...•••••••.........••••••••• REVISIOU DE LITERATURA .•••••••••••...•••••.•••••• ' ' A. ARTROPODOS.................................... J B. PATOGEltOS..................................... 5 III. OBJETIVOS. • . . . . . . . . . . . • • • . . . . . . . . . . . . . . . . • • • • . . . . 7 IV. MATERIALES Y !1ETODOS. . . . . • • • • • • • • • . • • . • • . • • • • • • • • S V. RESULTADOS Y DISCUSION. . . . . . . . . • • • • . . . . . . . . . . . . . . l3 VI. COilCLUSIOllES. • • • • . . . . . . . . • • • • • • • • . . . . . . . . . . • • • • • • 54 VII. RECOMENDACIOllES. . . . . . . . . . • • • • • • • • . . . . . . . . . • • • • • • • 57 VIII. RESUMEN. • • • . . . . . . . . . . . • • • • • • • . • . . . . . . . . . . . • • • • • . • 58 IX. LITERATURA CITADA................................ 6l vi IliDICF; DE CUADROS CUadro 1- Inventaria de harblvoros del orden Ho:moptera sobre anonáceas en Honduras de diciembre de l990 a diciembre de 1991. .....••••••••••..•.••••••..•• 14 Cuadro 2. Inventario de herblvoros del orden Hel!liptera sobre anonáceas en Honduras de diciembre de 1990 a diciembre de 1991. .........................•••• 15 CUadro 3. Inventario de herb1voros de los órdenes Coleopte­ ra, Lepidoptcra, Diptera e Hymenoptera sobre anonáceas en Honduras de diciembre de 1990 a diciembre de :L991 ..................•••••...••.. 16 CUadro 4. Inventario de enemigos naturales de los órdenes !leuroptera, :ffemiptera y Clase Arachnida encontra­ dos sobre herblvoros de anonáceas en Honduras de diciembre de 1990 a diciembre de 1991. ......... 18 CUadro S. Inventario de enemigos naturales de los órdenes Coleoptera e Hyrnenoptera encontrados sobre herbi­ voros de anonáceas en Honduras de diciembre de 1990 a diciembre de 1991 ..............•........ 19 Cuadro 6. Complejo de hormigas encontrado sobre anonáceas en Honduras de diciembre de 1990 a diciembre de 1991. CUadro 7. Cuadro 8. CUadro 9. Cuadro 10. . . . . . . • • • • • • • • . . . . . . . • • • • • • • • • . . . . . . . • • • • • • • • • 20 Promedio de individuos de Corythuca gossypii en Annona muricata de enero a diciembre de'1991 ... 24 Promedio de individuos de Call:iconophora caliginosa en Annona muricata de enero a diciembre de 1991 ••••••••••.•..................•••....... ~o Promedio de individuos de booona muricata de enero a Promedio de individuos de Saissetia Annona muricata de enero a diciembre de olea e 1991. .. en " en " cuadro 11. Promedio de individuos de Parasaissetia niqra en Annon<~. muricata de enero a diciembre de 1991. .. 45 vii CUadro 12. Prom::";dUi;o; de cubensis y Cerconota ~ por muricata en jullo de • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • . . • • • 4 S Cuadro 13. lnventario de los patógenos encontrados sobre anonáceas en Honduras de diciembre de 1990 a diciembre de 1991. ............................. 51 viii IllDXCE DE FIGURAS Figura ~- Dinámica gossypii en de ~990 a diciembre ------------------·················· 22 Figura 2. Dinámica poblacional deei;f.~~¡";'l';;"i en Annona muricata de d brc de ~991. ............................•••. 29 Figura 3. Dinámica poblacional de Membracis mexicana en Annona muricata de diciembre de ~990 a diciembre de 199~. . .••••••.....•..........•..••••••••• 34 Figura 4. Dinámica poblacional de en Annona myricata de diciembre de de 1991. ·······••••·····•·•••·················· 39 Figura 5. Dinámica poblacional de njqra en Annona muricata de · diciembre de 1991 .••..•••....................•••••••.. 43 I. INTRODUCCION La familia Annonaceae comprende alrededor de 50 especies, predominando en la región centroamericana son que corresponden al género Annona, principalmente las especies h· muricata L. (guanábana), [i. reticulata L. (anona, corazón de buey), [i. souamosa L, (anona, ata) , li- cherimola Mill (anona, chirimoya) y b- diversifolia Safford (ilama), cuyos centros de origen y domesticación son México y Centro América (León, 1968). Entre algunas caractor1sticas de bnnona spp. podemos mencionar que son árboles de J-B m de altura, con un radio de 2-3 m. Las hojas son ovaladas o el1pticas, lisas o pubescentes, de 10-20 cm de largo por 4-8 cm de ancho. Los árboles florecen J 6 4 años después de la siembra. Las flores son protoginens por lo que es necesaria la polinización cruzada para una buena fructificación. Los árboles florecen anualmente¡ las flores se producen solitarias o en grupos de 2-4; y el fruto es un tipo o sincarpo. Es posible encontrar árboles de anonáceas desde los O a 1500 :rnsnm aunque no producen exitosamente e alturas superiores a 1000 msrun; y se adaptan mejor al tr6pico y sub-trópico cálido y seco. El uso de los frutos do nnonáceas es preferiblemente como fruta fresca debido al agradable sabor y aroma de la pulpa, ' aunque la guanábana (¿. muricata) se utiliza en la elaboración de helados y concentrados a nivel industrial. Existe una gran demanda en el mercado por estos frutos pero no es suficiente por la noca área cultivada y el poco desarrollo que cxis~e en las plantaciones de anonáceas. Los factores limitantes de la producción de Annona spp. son la carencia de variedades mejoradas, híbridos y el poco conocimiento que se tiene de sus problemas fitosanitarios. La falta de información sobre plagas insectiles y enfermedades que redunda en una carencia de tácticas de manejo de las mismas ha causado el abandono y desinteres en el cultivo. El presente estudio se llevó a cabo con la finalidad de incrementar el conocimiento acerca del complejo de artrópodos y patógenos que se encuentran asociados con las anonáceas. Para el caso de los artrópodos se determinó la relación que existe entre estos y el árbol, además de sus interrelaciones con el objeto de conocer la relación plaga-hospedante, plaga­ enemigo natural os insectos que obtuvieron de estas recolecciones. LOs frutos permanecieron en los frascos por un periodo de 30 días para permitir la eclosión de huevos yjo pupas presentes en el interior del fruto o semillas del mismo. Para analizar estadísticamente las plagas del fruto se utilizó un diseño completamente al azar con arreglo factorial " combinado con localidades, considerando como factor la ubicación del fruto en el árbol. Esto permitió determinar si existía diferencia en el nÜlnero de perforadores del fruto entre localidades y la ubicación de su ataque con respecto a las seis secciones imaginarias en que fue dividido el árbol, además de posibles intcoracciones entre localidades y ubicación del fruto atacado. Para anali~ar los resultados entre secciones que mostraron tener diferencias estadísticamente significativas, se realizó separación de medias usando la prueba de rango múltiple de Duncan (P ~ 0.05). Los datos de plagas del fruto también fueron transformados a la raíz cuadrada del número de individuos más DUL'ante los primeros cinco dias que permanecieron los frutos en los envases también se aislaron patógenos causantes de lesiones en estos frutos; posteriormente se identificaron y se describió el tipo de lesión que estaban causando. V. RESULTADOS Y DISCUSION Se encontraron un total de ~5 especies de insectos chupadores representando a los órdenes Homoptera (Cuadro ~) y Hemiptera (Cuadro 2}. Las especies más comunes fueron los rnembrácidos Calliconophora mexicana (Guerin) atacando caliginosa (Walker) brotes, flores y Y Membracis frutos, las escamas blandas Parasaissetia nigra (Nietner) atacando en hojas maduras y Saissetia oleae {Bern) que prefirió ramas jovenes {CUadro l) y la chinche de encaje Ccrythuca gossypii (Fabricius) (Cuadre 2). La especie corythuoa gossypii mostró preferencia por atacar en el envés de la hoja. De las especies anteriores, caJliconophora caliginosa es reportada por primera vez atacando anonáceas. La presencia del áfido Toxoptera auranti i (Boyer de Fonscolombe) , vector del virus de tristeza en citricos, en los árboles de anonáceas es de importancia por la posibilidad de que estos árboles pudieran ser hospedantes alternos de este virus. Se encontraron tres lepidópteros de tres familias distintas causando defoliación (Cuadro 3). El más frecuente fue Anadasmus sp. causando daño como pegador de hojas. Los géneros Anadasmus y Platynota, ambos causando defoliación, son reportados por primera vez causando daño en anonáceas. Cuod.<> 1. U.von..,.;o .J. b•rM>or<• dol onlon IIomoptero ..ub~ "'"'""""'' •n H~"~""'" ,J. dlclomb"' d• 1990 a di!.ml>nocio ....,xloon• (Coodn) b,fr,fl,h G',W,T,Z &»crub•• e,,.,... 1 "'P"<'• 1 • ~ ma=.ahrJI, ago-.ocrub... H•=nolo .....,troll• (SI~HO••tl " ., ~ Flmlllia A.I'HIO!DAB TomE!.-,-. ""'""'11 (lloyor do "f'on=>lombo) • o~ HhriL-ju!io "f'..mll.. D1ASI'IDIDAE S..)a,..,_=p¡~"' ..-- 2. I:n.ve~ do horblvo""' d.,} ~rdr~ l!'omlll.. PYRRHOCORIDAE Stoenom .e.-" m.,...; noll~ (Herrkk..Sh.ff"") ' ' moyc-diciambro F~illaPENTATO~ Thyalrta ~ {F~br)cius) ' ' ·~ F,.,-,il\•lll'rOPALIDAE Jadora 'P· ' u moyo ' hoja. o- o.¡.,.,. SF- S=FranckOD>-)nHyo, ' fr 1 ~,, ' ' ' ' Gol"""' 1 ~ 1 ' ~ f, nidunol"" d.> k órd.nw Nouroph'"o, He.miptecay clR.e .Aroclmida •=o-adoo ..,¡,..., horhl,..,.,. do """'"'"'"" <~> Eondu:rao de dle!..:mbr~ do 1990 ~ dle!em¡,.., d~ l¡jgl. ENEMIGo NATURAL CATEGORIA ~ LOCA.LlDAD ESTACIONALIDAD Ordjunio ~ -~.:mey~ ' febc•ro-abrll O:rd=Ac.A.Rl F.,.;Jia ER1'THRAEIDAE -~ paróffito Adu]ID•y G fo\ncoro,nu=o, ,mr .. d. Q. .i>mio.julio enHoin«Eo ~ jonio,.,;o;;±,), S«ptl=bro . ~ Gok:rM SF~ &mF~ T- Totwnbla z~ El z.,:rw:maoharlery;w" apkoli• (&'.) mm SF~ &nlra»oh;co T- Thtmnbla z- EIZnmorano • Hym;mopl.e"ca •""""tr-a&o. ..,]m, b,rb! -=o• d, .,.,,.,;.,..., ~n Honduras d• .Uci~mbr. da U/00 & dicie:rnho de l.Wl. CATEGORIA =A LOC..UIDAD ESTACIONAI.IDAD d.prododor =' ' may-og=to dop G junio-..go.U. ' =:muyo " jUI;.,....ptlem'h~ Cuadro 6. Compl•jo do ho:rtnlg"' onront;rado BObro ""oM<"'" o:n HoMur .. d• dioi=hré do 1900 • dicimbO \ "r;:::::;:;::---¡=c===¡-- Tatumbla ·A .....,,., " ' ~•o • ' ~ & ' .; " \ ' • ', ' + w.r .. o " o • • • • o ·~ Franclooo ~· ,..,,,, . + ····~ o o ' o '-~ • _LJ. •• c.. - . . ' o 1?4-=.:...._. '"- .. [J.,_··""'·-. ,. ' ' ' . . . O ~ f M A M J J A S O N O " o El Zamorano ·• ,. ..... + ""'~ • o o o ~-y o A~ •• . ' ' ' ••• r· ·'.t. • .¿. ;. •• ,. ' ' o .;; • •. ' ' ' ' ' o " o FiQura 1. Dinl_ 0.0 ' "" ' "' 6.0. '"' "'' cuadro 7. Promedio de individuos de Corythuca qossVP11 en Annona muricata de enero a diciembre de 1991, LOOALIDADBS ii.'~" SAN FR.\1-IOISCO 1 TATUM!ILA EL ZAMORANO TRIMESTRES TI ~ ~ ~ __.!'_ Tat'l'41 ~ n " n "'" -;:;-,; "' '"" ""' M• "'' ""' ·""o ""' n.oo ' o " 0.0 ' '" ' o " ""' '"' " '" ""' '"' "''" ""' '"" ... , '"' '"" M o "'" 10.0 be s_o , 1~.a b 47.0 ~ 12.7ob n.o. '-". 1.0. """ '" '"'" ""' "" "' ' "'' "" --""' "'' """ -;:;- -;;;-" ""· "'-" """ --""" "'" 11.0 " u~ ~ . """ 0.0' """- '"'" '" "·" 18.0 12U '"" "·" 16,(J --;;;:;,- .2'!" ,_, '"'-' ~ ~~ Cifn1s en diferentes cada colultllla con (P.:::: 0.05) según la distinta letra son estadísticamente prueba de rango múltip1e de Duncan. Trimestres fusionados por no existir diferencias significativas entre ellos 1 , sur. Esto presumiblemente a causa de que las poblaciones se habian incrementado en los trimestres segundo y cuarto, porque un dia antes de cada muestreo hubo un dla lluvioso que posiblemente causó la calda de los individuos de la parte alta. Además los árboles de esta localidad tenlan una forma cónica en la copa lo que dejaba expuesta, además de la parte alta, una porción del follaje de la parte baja. En la localidad de San Francisco las infestaciones más altas ocu=ieron en el segundo trimestre y las más bajas en el primer trimestre; esto podria obedecer a la carencia de abundante follaje que existió en el primer trimestre por lo que g_. gossy9ii no tuvo un habitat adecuado para coloni:~;ar (Cuadro 7). La causa de que en el segundo trimestre hayan elüstido poblaciones altas puede deberse a que los árboles tienen :mayor cantidad de lollaje en comparación al primer trimestre, por lo que exiztc un habitat adecuado para esta chinche. Durante el segundo trimestre la seccl6n baja sur mostró poblaciones de ~- gossypii cuatro veces mlis altas que las secciones alta norte, alt~ sur y baja norte y aproximadamente 1.5 veces :más que las secciones media norte y media sur (Cuadro 7). Esta distribución puede deberse a que estos árboles es-caban en un lote donde el viento circulaba sin problemas ya que no existian otros árboles aledaños. si a esto agregamos que esta época comprende el inicio de las lluvias esto explicarla el por qué de la diferencia de poblaciones " entre secciones. Además existió un mayor nürnero de brotes tiernos en la parte media de los arboles y, como ya se había mencionado, Q. gossypii prefiere hojas desarrolladas que en este caso se encontraban en la parte baja. Las trimestres tercero y cuarto no mostraron diferencias significativas por lo que se consideraron como un solo periodo, en el cual las poblaciones de las secciones media norte y sur fueron las mayores; restantes cuatro secciones mostraron diferencia significativa entre ellas. Este periodo, desde julio a diciembre, incluye parte de la época lluviosa pero también el final de la misma, por lo que las poblaciones de la parte media fueron mayores debido posiblemente a la caída de individuos en la parte alta. En Tatumbla, por tener un perlado lluvioso ••• prolongado, no existieron diferencias de poblaciones de .Q. qossypii entre trimestres, pero sí existieron para las secciones (Cuadro 7). Lla 8 . ,._,~. ' ~1 Zamcr,.no ' ' • • • ' • ' ' • • + ""'•• 1\ o ' • ~~ 1 • • • , o , . . o 1\ • • • . •• . . • ""'~ + «• .,/' V\ .4 . . -~ • • '•A.,,.,. •• .e. • . o < f • • " J • • • • o F!¡¡ura 2. Dj¡>ámica poblacional de C.alliconophQra cal!glnoJI..íl. en Annpna ITIJ'r!cata do diciembre 1990 a diciembre de 1991. 1 11 11 11 SE:CffiON " " >m "' '" re =" 11 11 , l.~ • l.~ • ••• \3.6o 1.0 • .1.0 • ••• cuadro B. Promedio de individuos de calliconopbora caliginosa on Annona muricatw de enero a diciembre de 1991, LOCALIDADES o.n F.-..ncl~co .O.· "-"~ + -~'·· -t- "'"'"' / " \ 1( ¡JI ·~ 1>.-·"'"-.,._ v¿· -.,,_ - " ··.,-~ ..... , ·~e-~------~====~ Tniumbla ~ • • ' ' " 1\~ ' o o ' ' 1\ ')>. •• ,o.' ' ' ' ' ' fr C:o::..J •• .. .: '·, fl ·, '· ·. • ' • " o • • • " ... Fl~ura 3. Dln>l.m!ca poblacional de M..embracls llJ.QXjcana en Annona !Jl!!f.ic.aJJl de dlolembre de 1990 a diciembre de 1991. ,. ·- ~- ¡- " ·.:. n' _._,_.,,' <; fOOIJCI~"L<'A 1'0'!"""'' " flores y frutos, contrario a los adultos que son solitarios y se alimentan de hojas ya desarrolladas. Los adultos copulan sobre el follaje de los drboles y las hembras ovipositan sus masas de huevos en ramas tiernas en las que existLan brotes. En la localidad de Galeras, las poblaciones de J1. mexicsma en los trimestres segundo y tercero no fueron significativamente diferentes por lo que se tornaron, estos periodos, como un solo trimestre (CUadro 9). Las mayores infestaciones se presentaron en el periodo de los trimestres segundo y tercero, esto se puede explicar por la existencia de mayor número de brotes, flores y frutos que son los lugares de ataque de M· mexicana. En los trimestres primero y cuarto no se presentaron diferencias entre secciones posiblemente debido a la carencin de material vegetativo tierno. Por el contrario en los tirnestres segundo y tercero fusionados las :mayores infestaciones se observaron en la parte media norte y sur, que fueron aproximadamente dos veces más numerosas que las otras secciones. En vista de que los trimestres segundo y tercero incluyen periodos lluviosos que promueven retoños en los árboles y a la vez incluye la época de floración y fructificación, se esperarían mayores poblaciones d"' eftta plaga durante este periodo del año. En San Francisco, no existió diferencia entre trimestres en poblaciones de tl- mexicana, posiblemente a causa de migraciones de esta plaga haci~ otros hospedantes alternos, pero si existió una mayor población en la sección media norte ----·-- ---- 1 ! 11 5ECCION ~ M -;;;- ---!;- ~ 11 TI "'' '·"' '·" " 0.0' '·' ' l.O • ~ cuadro 9. Promedio de individuos de ~lembracls mexicana en Annona muricata de enero a diciembre de 199:1. LOCALtDADES ~ 1~ ·1~1 a~ 'l'.ltT31 ~· Tl+T2t1':le-T4 ~ TI '"' '·' . '·"' '" '·'" "'" '·"" """ '"' '' ' "·"' 0.00 '". "'' "'" '"' ""' '"' "'' .. uo.o .... ••• -"'-' j; '·' "'" '" 29.0. ó.O •h .;o" ZUho ···~ "". ..• "' •• ~ ~ ·~ ~ ~ TI '' •• "" . "·" 6.6" '·' ' ~ cirras en cada columna con distinta letra son astad.isticamente diferentes (P S 0.05) según la prueba de rango múltiple de Duncan. Trimestres fusionados por no existir diferencias significativas entre ellos. 11 1 11 " (CUadro 9), la cual fue 1.5 veces mayor que la secc~on media sur 1 cerca de 12 veces mayor que la alta norte 1 4 7. 5 veces mayor que la alta sur, aproximadamente tres veces mayor que la baja norte y cerca de dos veces que la baja sur. Aparentemente la preferencia por la parte media se presentó aún en los trimestres fusionados, comportamiento similar al observado en la localidad de Galeras en los trimestres segundo y tercero. En Tatmubla, tampoco presentó diferencias poblacionales de :M- mexicana entre trimestres aunque entre secciones si existieron (CUadro 9}, siendo la infestación más alta en la sección media sur, que fue dos veces mayor que la media norte, aproximadamente 17 veces mayor que la alta sur y baja norte, cerca de tres veces mayor que la alta norte y aproximadamente cuatro veces mayor que la baja sur. Ln aparición de poblaciones ~yores en la sección media posiblemente obedezca a las características antes mencionadas de estos árboles como son la abundancia de brotes y una mayor cobertura foliar en la parte media. En El Zamorano, las poblaciones de M- mexicana mostraron diferencias entre los trimestre.:: primero y cuarto, pero no entre los trimestres segundo y tercero, que fueron analizados como un solo período (Cuadro 9). El primer trimestre presentó el mayor número de individuos contrario al comportamiento de atacar en periodos en que existen mayor cantidad de brotes, flores y frutos; esto podría ser a causa de migración de la plaga a otros cultivos y a la vez de que de ot:ros cultivos " emigren hacia los árboles de guanábana. En el primer trimestre las secciones con mayores infestaciones fueron la media norte, media sur, baja norte y baja sur, entre las cuales no hubo diferenci<~ significativa. Esto pudo ser a causa de apariciones esporádicas de brotes en la parte media y baja del árbol aunque no es común en plantaciones sin riego (como es el caso de la de El Zamorano). La parte alta siempre es menos atacada por la carencia de brotes tiernos. En los trimestres segundo y tercero fusionados los individuos se concentraron más en la parte media siendo su población aproximadamente cinco veces mayor que la que se presentó en la parte baja. La infestación en la parte alta resultó aproximadamente 50 veces menor que la parte media. En los trimestres segundo y tercero se observó la aparición de un mayor número de brotes siempre en la parte :media, además de algunos chupones en la parte baja lo que explica las acumulaciones de U. mexicana en estas partes. En el cuarto trimestre no existió diferencia significativa entre las infestaciones de las secciones. Esto se puede deber a que en este trimestre los árboles disminuyen el número de brotes y son escasas las flores y frutos que son los lugares donde se aloja esta plaga. La escama ~- oleas mostró una distribución relativamente uniforme en la localidades de San Francisco, Taturnbla y El zamorano {Figura 4). En Galeras, las poblaciones cayeron a niveles de cero en dos ocasiones y el número de individuos por árbol fue menor que en San Francisco y El Zamorano. No hay ' " ' • ' • • ' ,. • • ~ ,, • • • ' " " San Francisco .. 1\ ' , ' + • • • • • • • • • • • • ' . ' " " ' ' " • " ' ' ' • " • ' , ' ' " • " ' ' • ' " • , "•• • •• " Tatumbla El Za.moro.no /~ \ .. I/ /V\ ' • !~ • ' • ' • • ' • ' • • • • ' ' • ' ' ~ Á • J J ' ' o ~ • ""' D t r " • • J J ' S O " O Figura 4. Dinámica poblacional de ~.aissetla Q]_o__¡¡_Q en Anoona murlcata de diciembre de 1990 a diciembre d; 8.6 \>; H.OOO -;;-:;:: "" ,, 2.0 b 1.0 " ~· "" ~ ~ ~ = Cifras en cada columna con distinta letra son estadisticamente diferentes (P::; 0,05) según la prueba de romgo múltiple de Duncan. Trimestres fusionados por no eKistir diferencias significativas entre ellos " las rama" jóvenes estan distribu1d<>.s en toda la copa del árbol y es en éstas donde se alojan las escamas. En Tatumbla, S. olea e no demostró diferencias entre trimestres, pero la in:festacion varió con la sección de la copa del árbol (Cuadro lO). La sección media norte fue la que mostró mayor número de escamas pero no fue tan marcada su diferencia con la sección media sur, baja norte, baja sur y alta norte. Las secciones alta sur y norte fueron las que presentaron infestaciones más bajas. lluevamente esta plaga muestra una distribución sin preferencia clara debida a razones mencionadas para la localidad de San Francisco. En El Zamorano, §. ole~e se comportó en forma similar a las localidades de San Francisco y Tatumbla (Cuadro 10) . ~ sección media norte fue la que demostró un mayor número de individuos, pero la diferencia estadistica no fue tan marcada en relación a la ~ección baja sur que al mismo tiempo mostró diferencias no tan evidentes con respecto a las otras secciones. La escama f. nigra presentó un incremento poblacional en los meses correspondientes al inicio de la §poca lluviosa y fue decreciendo a lo largo de los meses de dicha época (Figura 5). Estas escamas se mantuvieron sobre follaje maduro nunca se les encontró sobre brotes, flores o frutos. Por esta ra>:ón probablemente las poblaciones disminuyeron en los meses de la época lluviosa ya que es cuando los árboles se deshojan y empieo:an a emitir brotes. ''1-¡""" __________________________ l Cl"Jeras ''l~ccc;c:;o;;;---------------------, San Frnoa]aco .. ¡v o ~·· • ~ o ' • . ' • ' ' 1 ¡- ·".'-·,---,--·.--·.--.-------,--,,--,;-e,:-~. '"" """ ••• "1-o;~==-------, El Zamonrno ' ' • • • " ~·· • ' • • • • rv • •• Figura 5. Dinámica poblacional de E;u,u.Ai_s_s~ ~ en Annona murlr;a\a de diciembre de 1990 a diciembre de 1991. " :en Galeras, E.- nigra demostró diferencias significativas entre los trimestres primero y cuarto pero no entre los trimestres segundo y tercero por lo que se analizaron en conjunto (CUadro 11). Las mayores infestaciones ocurrieron en los trimestres segundo y tercero. Dicho periodo concuerda con la existencia de mayor cantidad de follaje. En el primer trimestre la sección media norte tuvo la infestación más alta, siendo cerca de ll veces mayor que la alLa norte, ocho veces mayor que la alta sur, cerca de dos veces mayor que la baja sur. Similar a otras plagas, media y baja del árbol que se ve preferencia por la parte tienen mayor cantidad de follaje. las que en esta trimestre Los trimestres segundo y tercero fusionados mostraron mayor abundancia de P. niqra en la parte media norte y sur, siendo mayores que las secciones baja norte y baja sur que no demostraron diferencias tan marcadas entre ellas. Es de hacer notar que en los trimestres segundo y tercero es cuando los árboles se deshacen de sus hojas pero a la vez emiten nuevos brotes. Esto causa que las partes m<'is cubiertas de follaje en el árbol sean la parte media y baja, las cuales brindan protección contra agentes bióticos y abi6ticos que pueden afectar a .E.- nigra. En el cuarto trimestre se observ6 que los árboles empezaron a deshacerse de muchas de las hojas como mecanismo de defensa para las meses secos. Durante este periodo no se observaron diferencias significativas de infestación entre secciones. ~ M ~ ~lS " " roo~ ; Cuadro ll. Promedio de inctivl.duos de Parasaisseti<:~ nigra en b!l!lºtH! mur1ca a e enero a lCH!m re t d ct" . b d e l99l. LOCALIDADES SAN Fl!ANClSUO 1 1 ~ TRIM.Em'Rt;i! __,_ :;~ " "~ 'l'l + T2 + '!':1 t T 4 -;';'; ~ " '·' .. "'' "" " Ud 2.6 ' '" '·'" "·"'' '·' ' '·"' ""' ,., '"" '""' . , '·" .... '"" ''"' " " .... '"'' "'"" '"' --""-'- i.O " ll.b h 1.2.0 .b ~.o • 12..5 • '·'. ó.OO "'" ..... m '" '" "' ... ... '·' . ""• "'' .... '"' M "·" ~ 11.0 "' ,,,0 u.o '" 2n.o cifras en cada columna con distinta letra son estadisticamente diferentes {P S 0,05) según la prueba de rango múltiple de Duncan. " '"' '" ' '"·'' 10..5 • '"' "'' ~1.0 Tr:!.mestrcs fusionados por no existir diferencias significativas entre ellos. 11 " En la localidad de S<~n Fri'incisco, los trimestres no mostraron diferencias significativas (CUadro 11), debido posiblemente a la presencia de follaje maduro en todos los tri.mastres, pero si existieron diferencias entre secciones. La parte baja sur presentó el mayor número de individuos de E- siendo aproximadamente dos veces mayor que las secciones media norte, media sur y baja norte. La sección baja sur fue aproximadamente 15 veces mayor que la alta norte y alta sur. Esta abundancia en la parte baja del árbol pudo ser debido a factores como abundancia de follaje, forma de la copa del árbol, humedad, viento, o luminosidad. En Tatumbla, tampoco existieran diferencias significativas de ;¡;:. nigr.s secciones media norte y media sur (Cuadro 12); las secciones alta norte, alta sur, baja norte y baja sur fueron menores en cuanto a número de individuos atacando frutos. Esta preferencia por frutos en la parte media podr1a ser a causa de que existe una mayor concentración de frutos en la parte n1edia del árbol y que estos estan klenos expuestos a factores abiótico~ (luminosidad directa, viento), por estar en una parte de la copa del árbol en la que el follaje es más abundante. El daño que causa este perforador es .facilmente reconocible por el orificio de penetración de alrededor de 2 mm de diámetro que se observa en el exocarpio del fruto. La hembra oviposita sobre la fruta. Una vez qua al huevo eclosiona, la larva perfora la epidermis y pulpa del fruto hasta llegar O.t6g"""" -"• e:n Horul"""' d.. dlciemh= do 1900 a &l."ll.I:A.I.EI.! Famlli'" MONILI<'.CEAE Bot "" -"" ~· '" hdú=ulo o- o.¡.,. .. "'" &m:J;;.oncl= '" Tatumbla ,_ El Z,r<ím> ESTACIONA· =w mlml " inicio pero posteriormente se tornan de un color negro hasta causar la caida de la hoja. En los frutos dafiados por este patógeno se observaron manchas de color pardo sobre el fruto, las cuales a medida que iban creciendo se volvían de un color negro hasta que el fruto era momificado totalmente por la pudrición. En algunos casos el fruto caía antes de estar completamente momificado o sin daño aparente. Esto se debió a que este hongo también ataca el pedúnculo del fruto, causando necrosis y debilitamiento del mismo y por consiguiente caída del fruto. El complejo de hormigas existente en estos árboles podría estar actuando como mecanismo de transporte de gloeosporioides hacia todo el follaje, aunque las hormigas se concentran más en la parte media y baja del árbol, donde hay mayores concentraciones de homópteros. Esto también podría explicar el por qué las partes media y baja son más atacadas. otra explicación podría ser que el follaje es más abundante en estas partes lo que causa la formación de un microclima más favorable para el desarrollo de este hongo. Cercospora anonae Huller & Chupp, fue de importancia solamente en la localidad de Tatumbla, causando manchas foliares de color crema y de forma más o menos circular. El ataque de Botrytis sp. no es considerado de mucha importancia debido a que se localizó solamente en los pétalos externos de la flor, los tres pétalos internos no fueron afectados. Esto puede deberse a la consistencia carnosa de los pétalos y además a que los pétalos tanto internos como externos no se abren en su totalidad por lo que los internos estan expuestos al ambiente. ''"'~Tr.oo o• ~-~!JC1~ACM HONOUU• VI. CONCLUSIONES Después de haber investigado el complejo de artrópodos y patógenos existente sobre los árboles de anonáceas y en especial de guanábana se puede concluir que este cultivo no es la excepción al ataque de organismos considerados plaga. Sin embargo, el nUmero de plagas claves es menor que en otros cultivos, ya que de 22 herbívoros solamente siete fueron encontrados en abundancia y consistentemente en las cuatro localidades yfo en todo el afio. La diversidad reducida de enemigos naturales fue evidente, probablemente a causa del complejo de hormigas existente o por lo poco atractivo que resultan las anonáceas, debido a características de su flor {e.g. pétalos de colores poco llamativos) y sus fenómenos de floración (e.g. caulifloría). Esto posiblemente sea la causa de que existan mayor número de problemas con los herbívoros principales. El periodo en que los árboles son más susceptibles al ataque de herbívoros son entre abril y septiembre deobido a que en este periodo es cuando los árboles producen brotes y florecen. Esto causa que existan mayor número de sitios de ataque tales como ser brotes, flores y frutos. Corythuca gossypii demuestra preferencia por atacar en la parte media del árbol y tiene poblaciones más abundantes en "" las épocas en que las lluvias son más escasas como ocurre durante el primero y cuarto trimestre. Calliconophora caliqinosa, es más abundante entre abril y septiembre, siendo las ninfas las que más daño oausa.n. Estas se ubican en su mayoria en la parte medía del arbol. Nembrªcis mexicana, en general también presenta poblaciones más abundantes entre abril y septiembre. Las ninfas son la.s que en mayor número se encuentran atacando la parte media del árbol. Las poblaciones de ~- oleae son por lo general estables durante todo el año. Esta plaga demuestra preferencia por la parte media y baja del árbol, Las infestaciones de E· nigra presentan fluctuaciones irregulares y sin patrón definido a través del año. Además esta plaga no demuestra preferencia por alguna sección del árbol en particular. Bephratelloides oubensis 1 es el principal perforador de los frutos de anonáceas. sus infestaciones más altas se localizan en los frutos de la parte media del árbol. Cerconota anonella, también prefiere atacar los frutos de la parte media del árbol pero sus poblaciones son más reducidas con respecto a las de li- cubensis. Aparentemente A. striata, no representa un problema serio, debido a que solamente atacó en dos localidades y en bajas poblaciones. Es de considerar que las anonáceas son hospederos menores de esta plaga. Por el comportamiento presentado por los herbívoros en los árboles se podría decir que una metodología de muestreo y monitoreo de estas plagas debe de ir dirigida hacia la parte " media del árbol, ya que es ahi a donde las plagas se concentran en mayores poblaciones y causan mayores daños. De un total de cuatro patógenos encontrados atacando a estos árboles el que más importancia reviste es .Q. gloeosporioides, ya que se presentó en todas las localidades y durante todo el año. A esto podemos agr~ar que es un hongo que ataca tanto el follaje como el fruto llegando a causar la calda de los mismos. Vli. RECOHENDACIONES Es recomandabl~ r~alizar investigaciones m~s detalladas para cada plaga insectil y patógeno que asten causando daños a los árboles con el fin de ampliar y ecológicos de cada plaga an conocimientos biológicos particular. También se recomienda investigar la forma como este complejo de plagas esta afectando cuantitativamente el rendimiento en los cultivos de anoniiceas en Honduras. Se recomienda para el caso de patógenos estudiar su patrón de distribución en el árbol y expresar los grados de incidencia y severidad en base a escalas. En vista de la reducida cantidad de enem~gos encontrados sobre las plagas de anonáceas naturales en esta investigación, se sugiere r~alizar estudios dirigidos hacia este fenómeno para determinar posibles causas. En investigaciones posteriores se recomienda aumentar el muestreo y ndmero de repeticiones para reducir los riesgos de error en los resultados. VIII. RESUMEN En cuatro localidades do Honduras se muestrearon regula=ente dos árboles de guanábana (Annona muricata L.} por localidad, así como otros árboles del género Annonª fueron muestreados irregularmente con el objeto de determinar el complejo de artrópodos y patógenos, la relación de los artrópodos herbívoros con la planta y las interrelaciones de los artrópodos en total, patrón de distribución en el árbol de las plagas principales y determinar la abundancia estacional del complejo de artrópodos y patógenos. Se encontró un total de 22 insectos herbívoros, dentro de los cuales se identificaron tres organismos no reportados atacando anonáceas en la región centroamericana. Ocho herbívoros fueron clasificados como plagas principales. Entre ellos, calliconophora (Walker) (Homoptera: Membracidae) demostró preferencia por la sección media del árbol y especialmente entre los meses de abril y septiembre, además, mostró diferencias entre localidades. Membracis :mexicana (Guerin) (Homoptera: Membracidae), también mostró sus más altas infesta.ciones en la parte media del árbol durante el periodo comprendido entre abril y septiembre, también presentó diferencia entre localidades. Corythuca gossypii (Fabriclus) (Hemlptera: Tingidae) presentó diferencias en trimestres en " trimestres en tres localidades, teniendo sus mo§:s altas poblaciones en los meses que corresponden a la estación seca y concentradas en la parte media del &rbol. Sªissetia oleye (Bern) (Homoptera; Coccidae), solamente mostró diferencias entre trimestres en una sola localidad¡ no mostró preferencia por alguna sección del árbol y existieron diferencias entre localidades. En Parasaisseti a nigra (Uietner) (Homoptera: Coccidae), se observó diferencia¡; entre trimestres en dos localidades y se ubicó principalmente en la parte media y baja del árbol. Todos los insectos anteriores se encontraron causnndo daño como chupadores. Tres plagas causan perforaciones en el fruto. Bephratelloidcs cubensis A.smead (Hymenoptera: Eurytomidac), mostró mayor nümero de individuos en los frutos de la parte media del árbol. Cerconota anonella (Sepp) (Lepidoptera: oecophoridae) , prefirió más los frutos de la sección media norte. Anastrepha striijta Schincr (Diptera: Tephritidae), no mostró ninguna preferencia entre secciones y solamente. se encontró en dos localidades. Se determinó un total de 10 especies de enemigos naturales, entre las cuales figuran dos especies que no hablan sido descritas atacando herb1voros en anonáceas¡ además se determinó un complejo de hormigas formado por cinco especies. Un total de cuatro patógenos fueron encontrados dañando el follaje, flores y frutos. De estos el que mds daño causó fue Colletotrichum gloeosporioides Pen~. (l1elanconiales: Helanconiaceae), encontrándose en todas las localidades y 60 durante todo el periodo de este estudio. Se le encontr6 causando manchas :foliares, manchas en el pedúnculo y ne=osis en los :frutos. IX. LITERATURA CITADA ARAQUE, R. J.S67. La Guanábana. Consejo de Bienestar Rural. Serie de Cultivos no 1.3. caracas. 16 p. CORDOVi\, J.A. 1961.. La Chirimoya. Agricultura Tropical. Bogotá. 17:647-650. GARCIA, E. 1956. La Chirimoya. Est. Malina". Programa Cooperativo de Agropecuaria. circular 71.. Lima. 26 p. E:-.:p. Agrio. "La E:l-.:per imantación GUTIERREZ, B. y TROCHEZ, A. l977. 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